Grand-mère, ménopause, et l’évolution des histoires de vie humaine

Le partage de la nourriture entre la mère et l’enfant se produit chez de nombreux primates (1), mais seules les mères humaines fournissent une fraction substantielle du régime alimentaire de leurs enfants sevrés. Cela permet aux mères d’utiliser des ressources qu’elles peuvent elles-mêmes récolter à des taux élevés mais que leurs enfants ne peuvent pas. Chez certains chasseurs-cueilleurs, par exemple, les tubercules profondément enfouis sont des aliments de base toute l’année (2, 3). Les jeunes enfants ne peuvent pas les extraire efficacement (4, 5), mais leurs mères le font assez bien pour gagner un surplus qui peut faire vivre plus d’un enfant. Les femmes ménopausées gagnent les mêmes taux élevés (2). N’ayant pas de jeunes enfants à elles, elles aident à nourrir la progéniture de leurs filles et nièces. Cette aide est particulièrement importante pour le bien-être nutritionnel des enfants sevrés lorsque leurs mères fourragent moins à l’arrivée d’un nouveau-né (3).

Cette division du travail suggère une solution à l’énigme de la ménopause chez les humains. D’autres grands singes ne vivent pas plus de ≈50 ans (6). C’est-à-dire qu’ils deviennent fragiles avec l’âge, de sorte que tous les systèmes physiologiques, y compris la fertilité, échouent en tandem. Ce seuil définit la durée de vie maximale, un paramètre qui peut être utilisé pour estimer d’autres moyennes d’histoire de vie (7, 8) (voir la note 1 du tableau 1). Chez l’homme, la durée de vie maximale est de près de 100 ans, mais la fertilité des femmes s’arrête universellement après environ la moitié de cette période, bien avant d’autres aspects de la fragilité physiologique (9). La question est de savoir comment la sélection naturelle en est venue à favoriser cette composante  » post-productive  » distinctement humaine de l’histoire de vie.

Beaucoup ont supposé que la réponse se trouve dans la suggestion de Williams (10) selon laquelle la cessation précoce de la fertilité évoluerait probablement lorsque les soins maternels prolongés deviendraient cruciaux pour la survie de la progéniture. Les mères vieillissantes qui cessaient d’être fertiles et consacraient leur effort reproductif à assurer la survie des enfants déjà nés laisseraient plus de descendants que celles qui poursuivaient des grossesses risquées avec des bébés ayant peu de chances de survivre à la mort de la mère.

L’hypothèse de « l’arrêt précoce » continue de stimuler des travaux utiles (11-15), mais il existe de bonnes raisons d’être sceptique à son égard. D’autres primates chez qui les soins maternels prolongés sont vitaux ne montrent pas la fin précoce prédite de la fertilité. Chez les chimpanzés, par exemple, les données disponibles indiquent de faibles probabilités de survie pour les nouveau-nés tardifs (16-17), mais une fraction importante des femelles vieillissantes continue d’en produire (18). En fait, la reproduction humaine ne s’arrête pas tôt par rapport aux autres singes. Nos périodes de reproduction sont au moins aussi longues que celles des chimpanzés. La différence frappante entre nous et les autres grands singes réside dans la faible mortalité des adultes qui nous donne une longue durée de vie moyenne après la ménopause. Cette caractéristique n’est pas limitée aux populations dans lesquelles la mortalité par âge a récemment diminué grâce aux progrès de la médecine scientifique. La structure d’âge chez les chasseurs-cueilleurs n’ayant pas accès aux produits pharmaceutiques occidentaux montre une mortalité adulte nettement plus faible que chez les autres singes (12, 19). La figure de Schultz (20), souvent réimprimée, illustre bien ce point (Fig. 1) (voir également réf. 11). La longévité post-ménopausique, et non la fin précoce de la fertilité, semble être la caractéristique dérivée de notre espèce.

Il existe deux explications évolutives du vieillissement : l’équilibre mutation-sélection et les compromis inter-temporels dans l’effort de reproduction (examinés dans la réf. 21). Comme les risques de mortalité s’accumulent avec le temps, il y a moins d’individus dans les cohortes plus âgées sur lesquels la sélection peut agir. La force de la sélection diminue donc avec l’âge (22). L’équilibre mutation-sélection est atteint lorsque la force de sélection n’est pas supérieure au taux de mutation. Les effets délétères sur les performances adaptatives s’accumulent donc à des âges plus avancés. Les compromis inter-temporels conduisent à la sénescence car les gènes ont des effets multiples. Les mêmes gènes peuvent affecter la capacité d’adaptation de différentes manières à différents stades de l’histoire de vie d’un individu. Les gènes qui ont des effets positifs à un jeune âge peuvent être favorisés même s’ils ont des effets négatifs plus tard dans la vie. Ceux qui ont des effets positifs tard dans la vie seront défavorisés s’ils ont des effets négatifs en bas âge. La sénescence résulte de cette pléiotropie antagoniste (10).

La grand-mère pourrait ralentir le vieillissement par l’un ou l’autre moyen. Elle renforcerait la sélection contre les mutations délétères à action tardive en augmentant la contribution aux pools génétiques descendants des femelles à plus longue durée de vie grâce au succès reproductif accru de leurs filles. Elle modifierait également les compromis entre les effets opposés qui s’expriment à des âges différents. Une sénescence plus lente se fait généralement au prix d’une fertilité réduite aux âges plus jeunes (23). Si la mortalité des singes adultes est en équilibre sur ce compromis, alors les singes vieillissent tôt selon les normes humaines parce que les mutations qui augmenteraient la performance adaptative à des âges plus avancés sont continuellement éliminées par les réductions que ces mutations imposent à la fertilité plus tôt dans la vie. Le partage régulier de la nourriture entre la mère et l’enfant pourrait perturber cet équilibre en augmentant les gains pour les performances somatiques tardives, les femmes âgées vigoureuses gagnant plus de descendants en nourrissant leurs petits-enfants. L’augmentation de l' »effort somatique » qui ralentit le vieillissement se ferait au prix d’une diminution de l' »effort reproductif » aux âges plus jeunes. Mais les contributions des femmes âgées augmenteraient le succès reproductif des enfants plus que suffisamment pour compenser la réduction des dépenses des enfants eux-mêmes. En revanche, la poursuite de la procréation, qui serait en contradiction avec le rôle de grand-mère, ne serait pas plus favorisée que chez les autres espèces de singes. Le vieillissement dans tous les aspects de la physiologie, à l’exception de la fertilité, serait ralenti en conséquence.

L’approche sans dimension des histoires de vie de Charnov (7, 24, 25) fournit un cadre pour développer et tester cet argument. Ses « règles d’assemblage » pour les histoires de vie des mammifères semblent assez robustes. L’ajustement général des modèles empiriques aux prédictions suggère que le modèle de Charnov (CM) identifie les compromis clés qui façonnent les histoires de vie des mammifères. Plusieurs extensions du modèle de base (24, 27) sont discutées ailleurs mais ne jouent pas un rôle dans les comparaisons faites ici.

Dans le CM, la croissance est composée de deux périodes : (i) de la conception à l’indépendance (sevrage) et (ii) de l’indépendance à la maturité. A la maturité, la production précédemment allouée à la croissance est redirigée vers la progéniture. Les taux de croissance sont approximativement une fonction allométrique de la masse corporelle (W) et d’un  » coefficient de production  » caractéristique (A) ; les taux de production individuels prennent la forme dW/dt = AWc, où l’exposant c est ≈0,75. La taille adulte à maturité (Wα) et la production disponible pour la progéniture varient toutes deux directement avec A, qui est caractéristiquement faible chez les primates par rapport aux autres mammifères (28) et encore plus faible chez les humains (12).

CM suppose que, compte tenu de la mortalité des adultes, la sélection fixe α (la période de croissance indépendante) en fonction du compromis entre les avantages de croître plus longtemps vs se reproduire plus tôt. Comme la production est fonction de la taille de la mère, elle augmente généralement avec l’âge de maturité. Le temps disponible pour utiliser ces gains dépend du taux de mortalité adulte instantané (M). Au fur et à mesure que ce taux diminue (et que la durée de vie moyenne des adultes augmente), la sélection favorise une maturité retardée pour récolter les bénéfices d’une plus grande taille. α et M varient donc largement mais inversement. Leur produit (αM) est approximativement invariant.

Si la longévité humaine a été prolongée par la grand-mère, l’âge à la maturité devrait être retardé en conséquence. Les humains atteignent la maturité à un âge relativement tardif par rapport aux autres primates à gros corps (tableau 1). CM extrait des informations précédemment non appréciées de la différence. L’αM des humains est similaire à celui des autres singes, ce qui implique que l’α est ajusté à la durée de vie totale. Le retard extrême de la maturité pour les humains, une autre caractéristique humaine évidente dans le diagramme de Schultz (Fig. 1), indique que les gains de grandir plus longtemps avant de se reproduire sont payants tout au long de l’âge adulte, y compris les années de procréation et de grand-mère.

CM trouve que, pour un grand échantillon de mammifères (et pour les primates séparément), le rapport entre la taille à l’indépendance et la taille adulte (Wo/Wα = δ) est approximativement constant (voir figure 5.4 dans la réf. 24). La taille au sevrage s’échelonne approximativement de façon isométrique avec la taille adulte alors que l’allométrie de production est moins abrupte. Ainsi, la taille des jeunes sevrés augmente plus rapidement avec la taille de la mère que la production que celle-ci peut leur apporter. Par conséquent, la fécondité annuelle (b) diminue lorsque l’âge à maturité (α) augmente. Les mères plus grandes produisent des bébés plus grands mais moins nombreux ; αb est un autre invariant approximatif.

Si l’hypothèse de la grand-mère est correcte, les femmes en âge de procréer devraient produire des bébés plus rapidement qu’on ne s’y attendrait autrement en raison de la contribution des grands-mères à la production. Les grands-mères pourraient affecter la croissance des nourrissons de deux façons : (i) en nourrissant les mères allaitantes et les nourrissons, accélérant ainsi la croissance des nourrissons, qui atteignent alors plus rapidement la taille d’indépendance et (ii) en fournissant de la nourriture aux enfants sevrés, permettant ainsi aux nourrissons d’être sevrés plus tôt. Ici, nous ne considérons que la seconde alternative. Si les humains sevrent les nourrissons plus tôt, δ devrait être relativement faible. Les valeurs du tableau 1 montrent qu’il est aussi bas que celui des grands singes.

La contribution de la grand-mère doit augmenter la fécondité annuelle des filles. Le tableau 1 comprend des estimations de b pour quatre espèces d’hominoïdes modernes. Comme prévu, les intervalles entre les naissances sont les plus courts (b est le plus élevé) pour les humains. Comme b s’échelonne inversement avec α, la valeur αb présente un intérêt particulier. αb pour les humains est au moins le double de celui des autres grands singes. L’hypothèse de la grand-mère prédit justement un tel résultat. L’αb devrait être élevé car il intègre la production des mères et des grands-mères. La production de toute la durée de vie est concentrée dans les années de procréation.

Combinée avec la CM, l’hypothèse de la grand-mère peut expliquer les longues durées de vie après la ménopause, l’âge tardif à la maturité, le sevrage précoce et la fertilité élevée. D’autres hypothèses ont été proposées pour expliquer chacune de ces caractéristiques distinctives de l’histoire de vie humaine individuellement (36, 37), mais toutes pourraient être des ajustements systématiques sur le modèle des primates qui découlent de la grand-mère. Des idées de longue date sur l’évolution humaine peuvent être revues avec profit sous cet angle.

La notion selon laquelle l’enfance a été prolongée pour permettre le développement de cerveaux plus grands et l’apprentissage nécessaire à des adultes humains compétents est depuis longtemps un principe central de la paléoanthropologie, même si une perspective large sur la variation de l’histoire de vie ne la favorise pas (38). C’est la durée de vie des adultes qui permet de prédire l’âge de la maturité, non seulement chez les mammifères mais aussi dans d’autres classes de vertébrés (24). Des âges de maturité très tardifs pour la taille du corps se produisent chez de nombreuses espèces ayant un petit cerveau et un apprentissage limité. Chez les primates non humains, les périodes juvéniles sont beaucoup plus longues que celles nécessaires à l’apprentissage des compétences écologiques de l’âge adulte (39). Des études sur les chasseurs-cueilleurs modernes indiquent une grande variation dans l’âge auquel les enfants commencent à chercher de la nourriture, même dans des circonstances écologiques largement similaires (40). Rien n’indique que de grandes différences dans le temps passé à « s’entraîner » affectent les performances des adultes (41). Si des durées de vie plus longues favorisent une maturité plus tardive car les avantages d’une croissance plus longue avant la reproduction l’emportent sur le coût du retard, alors ce « temps d’attente » peut être alloué de manière à améliorer la condition physique de l’enfant. Chez les primates comme nous, cela pourrait inclure un apprentissage substantiel. Cet argument dessine la flèche causale de la longue enfance à l’apprentissage, et non l’inverse (39).

En soulignant le rôle d’approvisionnement des femmes, l’hypothèse de la grand-mère va également à l’encontre de l’idée que les longues enfances et la fertilité relativement élevée ont évolué comme des résultats de la chasse au gros gibier des hommes (37, 42). Ailleurs, nous avons contesté cet argument pour deux raisons, l’une soulignant le manque relatif de fiabilité de la chasse au gros gibier comme moyen de subvenir aux besoins des compagnons et de la progéniture (43, 44), l’autre la probabilité que les hommes aient plus à gagner de l’accouplement que de l’effort parental (45, 46). L’hypothèse de la grand-mère permet non seulement d’éviter les hypothèses problématiques sur les objectifs de recherche de nourriture des hommes, mais montre en outre que plusieurs aspects distinctifs de l’histoire de vie humaine sont des variations systématiques du modèle des primates.

Les inférences sur l’organisation communautaire chez les hominidés ancestraux sont également remises en question. Les similitudes apparentes dans la composition des groupes locaux entre les humains et les autres singes africains, en particulier les chimpanzés, ont soutenu les arguments concernant les modèles probables de dispersion natale chez les hominidés ancestraux. A maturité, les femelles des autres singes africains, contrairement aux femelles de la plupart des espèces de singes, quittent généralement l’unité sociale de leur naissance pour en rejoindre une autre (47). Chez les humains, la résidence post-maritale est généralement patrilocale (48). Le biais en faveur de la dispersion natale des femelles chez les hominoïdes vivants a suggéré que ce modèle pourrait également caractériser les anciens membres du clade des singes africains, y compris tous les hominidés (47, 49-51).

L’hypothèse de la grand-mère dirige l’attention sur les pressions écologiques probables de la variation. L’utilisation de ressources à haut rendement que les jeunes juvéniles ne peuvent pas gérer favorise les mères et les filles qui restent ensemble. En grandissant, les filles acquièrent la force et les compétences nécessaires pour aider à nourrir leurs frères et sœurs plus jeunes (5, 41). Lorsque les filles deviennent adultes, l’aide des mères vieillissantes continue à renforcer les avantages de la proximité (3).

Les tabulations interculturelles montrent qu’il existe une variation dans le sens attendu ; la patrilocalité est moins fréquente chez les chasseurs-cueilleurs non piétons et non dépendants de la pêche que dans l’échantillon de l’Atlas ethnographique dans son ensemble (56 % contre 71 %) (52, 53). Chez les chasseurs-cueilleurs, la tendance à la matrilocalité augmente avec la contribution relative des femmes à la subsistance et (séparément) avec la dépendance accrue à la cueillette (48).

Bien que l’on puisse s’attendre à ce que les humains modernes présentent plus de variations dans l’organisation sociale en fonction de l’écologie locale que les primates non humains, les autres singes présentent également des variations au sein des populations et entre elles. Les femelles de chimpanzés migrent souvent à maturité mais pas toujours (16, 54). Dans une communauté, les tests de paternité ont montré que plus de la moitié des enfants échantillonnés n’étaient pas engendrés par des mâles résidents (55), révisant les estimations des coûts de consanguinité pour toute femelle non dispersante et soulevant également des questions sur la fréquence de la dispersion des femelles dans cette population. Parfois, ce sont les mâles qui se dispersent (56). En captivité, les chimpanzés mâles construisent et manipulent facilement des alliances avec des étrangers non apparentés (57), ce qui suggère une histoire évolutive qui a favorisé ces capacités.

Les femelles aînées pourraient affecter la fertilité des compagnons de leurs fils par le partage de la nourriture ainsi que celle de leurs filles. Mais l’hypothèse de la grand-mère, combinée aux règles d’assemblage des CM et à la variation des histoires de vie des singes mise en évidence ici, favorise la co-résidence entre les mères plus âgées et leurs filles. Des modèles de recherche de nourriture coïncidents entre la mère et la fille en pleine maturité, avec des avantages croissants pour les filles plus âgées qui aident les frères et sœurs plus jeunes, guideraient cette transition. De plus, tout effet sur la production de descendants par le biais du compagnon d’un fils serait dilué par une paternité incertaine.

L’importante question des histoires de vie des mâles reste inexpliquée ici. Une sélection accrue contre la sénescence chez les femmes aurait sûrement des effets corrélés sur les hommes, mais les pressions de sélection sur les histoires de vie des mâles seraient nécessairement différentes (une question discutée plus en détail dans la réf. 3, pp. 573-574).

Nous nous attendons à ce que l’approvisionnement routinier mère-enfant ait été favorisé initialement dans des conditions écologiques qui ont favorisé l’accès à des ressources produisant des taux de retour élevés pour les adultes mais pas pour les jeunes juvéniles. Ce modèle permettrait l’expansion dans des habitats précédemment inoccupés et relâcherait les effets dépendants de la densité sur la mortalité juvénile (7, 12, 24), stimulant ainsi de fortes augmentations des densités de population locales. Ces deux effets devraient être évidents sur le plan archéologique. Les changements d’histoire de vie initiés par la grand-mère devraient être marqués par des preuves d’un âge plus tardif à la maturité et d’une durée de vie post-ménopausique accrue.

Les données archéologiques et paléontologiques disponibles suggèrent au moins trois dates possibles pour l’évolution de cet ensemble de traits comportementaux et d’histoire de vie distinctement humains. L’apparition initiale d’Homo erectus (plus étroitement ergaster) il y a 1,8 million d’années (58) est associée à une maturité retardée par rapport aux hominidés antérieurs (59) et à une large dispersion dans des habitats jusque-là inoccupés en dehors de l’Afrique (60). Les sapiens archaïques précoces se sont répandus vers des latitudes plus élevées (62) et ont peut-être été les premiers à présenter le schéma spécifique de maturité retardée typique des humains modernes (63). Alternativement, le modèle moderne peut ne pas être apparu jusqu’à il y a ≈50 000 ans, coïncidant avec la dispersion des sapiens anatomiquement modernes, qui peuvent avoir bénéficié d’un succès écologique et compétitif sans précédent parce qu’ils avaient ce que d’autres hominidés plus anciens n’avaient pas (64) : de longues durées de vie post-ménopausiques et la dynamique de population associée souscrite par les grands-mères.

• Reçu le 24 juillet 1997.
• Accepté le 18 novembre 1997.

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