- Introducere
- Specificitatea mediată de flavonoide și de recunoașterea Flavonoid-NodD
- Specificitate mediată de percepția factorului Nod
- Specificitate mediată de percepția exopolizaharidelor rizobiale
- Specificitate mediată de imunitatea înnăscută a gazdei
- Specificitate în fixarea azotului
- Concluzie și perspective viitoare
- Contribuții ale autorilor
- Finanțare
- Declarație privind conflictul de interese
Introducere
Simbioza legumicolă-rizobială începe cu un schimb de semnale între planta gazdă și microsimbiontul său (Oldroyd, 2013). Recunoașterea bacteriilor compatibile de către gazdă induce diviziuni ale celulelor corticale pentru a forma primordiile de noduli radiculari și, simultan, inițiază un proces de infecție pentru a livra bacteriile în celulele nodulilor. Infecția majorității leguminoaselor implică dezvoltarea de fire de infecție create de plante care se inițiază în părul rădăcinii. Firele de infecție care adăpostesc bacteriile care se divid cresc prin stratul de celule epidermice până în celulele nodulului, unde bacteriile sunt eliberate și internalizate printr-un proces asemănător endocitozei. În celulele nodulului, bacteriile individuale sunt înconjurate de o membrană de origine vegetală, formând o structură asemănătoare unui organit numită simbioză, în interiorul căreia bacteriile se diferențiază în continuare în bacteroizi fixatori de azot (Jones et al., 2007; Oldroyd et al., 2011).
Dezvoltarea nodulului simbiotic implică diferențierea sincronă atât a celulelor nodulului, cât și a celulelor bacteriene. Nodulii leguminoaselor pot fi grupați în două tipuri majore: nedeterminate (de exemplu, mazăre, trifoi și Medicago) și determinate (de exemplu, soia, fasole comună și Lotus) (Nap și Bisseling, 1990; Hirsch, 1992). Nodulii nedeterminați provin din diviziuni celulare în cortexul intern și posedă un meristem apical persistent. În consecință, nodulii nedeterminați au o formă cilindrică, cu un gradient de dezvoltare de la apex la baza nodulului, care poate fi împărțit în diferite zone de nodul (Nap și Bisseling, 1990). În schimb, nodulii determinați rezultă din diviziuni celulare în cortexul mijlociu/exterior al rădăcinii, nu au un meristem persistent și au o formă sferică. Diviziunile celulare ale unui nodul determinat încetează în stadiile timpurii de dezvoltare, iar nodulul matur se dezvoltă prin mărirea celulelor; ca atare, celulele infectate se dezvoltă mai mult sau mai puțin sincronizat cu stadiul de fixare a azotului. În ambele tipuri de noduli, celulele nodulului simbiotic suferă o endoreduplicare a genomului, ceea ce duce la poliploidizare și la mărirea celulelor. În paralel cu dezvoltarea celulelor nodulare are loc diferențierea bacteroizilor fixatori de azot. În funcție de gazdă, dar independent de tipul de nodul, această diferențiere bacteriană poate fi terminală sau reversibilă. Diferențierea terminală se caracterizează prin endoreduplicarea genomului, alungirea celulelor, creșterea permeabilității membranare și pierderea capacității de reproducere, în timp ce, în cazul diferențierii reversibile, bacteroizii își păstrează dimensiunea celulară și conținutul de ADN similar cu cel al bacteriilor cu viață liberă (Kereszt et al., 2011; Oldroyd et al., 2011; Haag et al., 2013). În comparație cu bacteriile cu viață liberă, bacteroizii prezintă schimbări dramatice în transcriptom, structura suprafeței celulare și activitățile metabolice, astfel încât devin mai bine adaptați la mediul intracelular și se dedică fixării azotului (Mergaert et al., 2006; Prell și Poole, 2006; Haag et al., 2013).
Atât legumele, cât și bacteriile rizobiale sunt diverse din punct de vedere filogenetic. Nicio tulpină de rizobiu nu poate forma simbioză cu toate leguminoasele și viceversa. Specificitatea apare atât la nivel de specie, cât și la nivel genotipic (Broughton et al., 2000; Perret et al., 2000; Wang et al., 2012). Aceasta poate avea loc în etapele timpurii ale interacțiunii, astfel încât aceleași tulpini bacteriene pot infecta și noduliza o plantă gazdă, dar nu și alta (Yang et al., 2010; Wang et al., 2012; Tang et al., 2016; Fan et al., 2017). Incompatibilitatea apare frecvent, de asemenea, în etapele ulterioare de dezvoltare a nodulilor, astfel încât eficiența de fixare a azotului diferă semnificativ între diferitele combinații plantă-bacterie (Wang et al., 2012, 2017, 2018; Yang et al., 2017). Specificitatea simbiotică rezultă din schimbarea semnalelor atât din partea gazdei, cât și din partea bacteriei; ca atare, diverse mecanisme de recunoaștere au evoluat în timpul procesului de co-adaptare. Cunoașterea bazei genetice și moleculare a specificității simbiotice este importantă pentru a dezvolta instrumente de manipulare genetică a gazdei sau a bacteriei în vederea creșterii eficienței fixării azotului. În această trecere în revistă, vom discuta despre înțelegerea noastră actuală a evoluției specificității în simbioza nodulilor radicali.
Specificitatea mediată de flavonoide și de recunoașterea Flavonoid-NodD
În condiții de limitare a azotului, rădăcinile leguminoaselor secretă un cocktail de compuși flavonoizi în rizosferă, iar aceștia servesc la activarea expresiei unui grup de gene de nodulare bacteriană (nod), ceea ce duce la sinteza factorului Nod, un semnal lipochitooligozaharidic care este esențial pentru inițierea dezvoltării simbiotice la majoritatea leguminoaselor (Oldroyd et al., 2011). Inducerea expresiei genelor nod este mediată de proteinele NodD activate de flavonoide, care sunt regulatori de transcripție de tip LysR (Long, 1996). NodD activează expresia genelor nod prin legarea la motivele conservate din ADN (casetele nod) în amonte de operonii nod (Rostas et al., 1986; Fisher et al., 1988).
Proteinele NodD de la diferite rizobii sunt adaptate pentru a recunoaște diferite flavonoide secretate de diferite leguminoase, iar această specificitate de recunoaștere definește un punct de control timpuriu al simbiozei (Peck et al., 2006). În ciuda absenței dovezilor directe de interacțiune fizică între cele două molecule, s-a demonstrat că flavonoidele sunt capabile să stimuleze legarea NodD la promotorii genelor nod la Sinorhizobium meliloti (Peck et al., 2006). Este bine documentat faptul că schimbul de gene nodD între tulpini poate modifica răspunsul tulpinii receptoare la un set diferit de inductori flavonoizi și, prin urmare, gama de gazde (Horváth et al., 1987; Perret et al., 2000). De exemplu, transferul genei nodD1 de la simbiotul Rhizobium sp. NGR234 din gama largă de gazde la tulpina Rhizobium leguminosarum biovar trifolii ANU843 din gama restrânsă de gazde a permis tulpinii receptoare să noduleze Parasponia, care nu este o leguminoasă, deoarece proteina NodD1 din gama largă de gazde este capabilă să recunoască un spectru mai larg de inductori flavonoizi (Bender et al, 1988).
Dovezile privind importanța flavonoizilor în determinarea gamei de gazde provin în primul rând din genetica bacteriană, iar genele plantelor implicate sunt mai puțin studiate. Deoarece rădăcinile leguminoaselor secretă un amestec complex de compuși flavonoizi, este dificil de precizat care flavonoizi joacă un rol mai important, precum și când și unde sunt produși. Studii recente la soia și Medicago truncatula au evidențiat flavonoidele-cheie necesare pentru infecția rizobială (analizate în Liu și Murray, 2016). Aceste așa-numite „flavonoide de infecție” sunt inductori puternici ai genelor nod, secretate de rădăcini, foarte acumulate la locurile de infecție și prezintă o biosinteză crescută ca răspuns la infecția cu rizobi compatibili. Deși luteolina a fost primul flavonoid identificat care poate induce expresia genei nod într-o gamă largă de tulpini de rizobi, aceasta nu este specifică leguminoaselor, este produsă în principal în semințele aflate în germinare și nu a fost detectată în exsudatele radiculare sau în noduli. În schimb, s-a demonstrat că metoxicalconul este unul dintre semnalele puternice de infectare a gazdei de la Medicago și de la leguminoasele înrudite care formează noduli nedeterminați, în timp ce genisteina și daidzeina sunt semnale esențiale de la soia care formează noduli determinați. O parte dintre compușii flavonoizi pot funcționa, de asemenea, ca fitoalexine, acționând pentru a consolida specificitatea simbiozei (Liu și Murray, 2016). De exemplu, Bradyrhizobium japonicum și Mesorhizobium loti, dar nu și simbiotul Medicago S. meliloti, sunt sensibile la izoflavonoidul medicarpin produs de Medicago spp. (Pankhurst și Biggs, 1980; Breakspear și colab, 2014), iar simbionții de soia B. japonicum și S. fredii sunt rezistenți la glicolină atunci când sunt expuși la genisteină și daidzeină (Parniske et al., 1991).
Specificitate mediată de percepția factorului Nod
Factorii Nod produși de rizobi sunt o componentă de semnalizare esențială pentru dezvoltarea simbiozei la majoritatea leguminoaselor. Factorii Nod sunt lipochito-oligozaharide, constituite din patru sau cinci reziduuri de N-acetil-glucozamină legate în 1,4 care poartă un lanț acil gras de lungime variabilă atașat la poziția C-2 a capătului nereducător și diverse decorații chimice specifice fiecărei specii, atât la capătul reducător, cât și la cel nereducător (Dénarié et al., 1996). Genele comune nodABC contribuie la sinteza coloanei vertebrale de chitină, în timp ce alte gene nod specifice tulpinii acționează pentru a modifica coloana vertebrală prin schimbarea dimensiunii și saturației lanțului acilic sau prin adăugarea la unitățile terminale de zahăr cu grupe acetil, metil, carbamoil, sulfuril sau glicozil. Variațiile structurale ale factorilor Nod sunt un factor determinant cheie al gamei de gazde, deoarece acești factori Nod trebuie să fie recunoscuți de către gazdă pentru a iniția infecția și nodulația (Perret et al., 2000; D’Haeze și Holsters, 2002).
Factorii Nod sunt percepuți de către receptorii factorilor Nod (de exemplu, NFR1 și NFR5 la Lotus japonicus), care sunt receptori kinazici care conțin domeniul LysM (Limpens et al., 2003; Madsen et al., 2003; Radutoiu et al., 2003). Legarea directă a factorilor Nod la domeniile LysM extracelulare ale complexului receptor duce la activarea căilor de semnalizare a nodulației din aval (Broghammer et al., 2012). Se consideră în general că specificitatea în legarea factorilor Nod este esențială pentru recunoașterea între potențialii parteneri simbiotici. Această ipoteză a fost puternic susținută de dovezi genetice, chiar dacă această specificitate de legare nu a fost demonstrată. Cele mai bune exemple provin din simbioza mazăre-R. leguminosarum, unde mutanți ai genei bacteriene nod care duc la modificarea compoziției sau structurii factorului Nod au prezentat o nodulație specifică genotipului (Firmin et al., 1993; Bloemberg et al., 1995). Această modificare a gamei de gazde corespunde variațiilor alelice la nivelul locusului Sym2/Sym37/PsK1, o regiune ortologă a NFR1 care conține un grup de kinaze receptoare LysM (Zhukov et al., 2008; Li et al., 2011). În acest caz, variația alelică cuplată cu duplicarea și diversificarea genelor contribuie la alterarea compatibilității simbiotice.
Recunoașterea factorului Nod joacă probabil un rol mai critic în determinarea gamei de gazde la nivel de specie, care a fost cel mai bine ilustrată pe partea bacteriană. Cu toate acestea, polimorfismele naturale ale receptorilor factorilor Nod care sunt responsabile de specificitatea nodulației între diferite leguminoase nu au fost bine studiate la nivel genetic, din simplul motiv că plantele nu pot fi încrucișate. Cu toate acestea, transferul NFR1 și NFR5 de la L. japonicus în M. truncatula permite nodularea transformanților de către simbiotul Mesorhizobium loti de la L. japonicus (Radutoiu et al., 2007).
Specificitate mediată de percepția exopolizaharidelor rizobiale
În plus față de factorii Nod, se consideră că polizaharidele de suprafață ale rizobiilor, cum ar fi exopolizaharidele (EPS), lipopolizaharidele (LPS) și polizaharidele capsulare (KPS), sunt, de asemenea, importante pentru stabilirea relațiilor simbiotice (Fraysse et al., 2003; Becker et al., 2005; Jones et al., 2007; Gibson et al., 2008). Se propune ca aceste componente de suprafață să fie capabile să suprime apărarea plantelor, dar rolurile lor active în promovarea infecției bacteriene și a nodulației rămân evazive și depind de interacțiunile specifice studiate.
S-a demonstrat că exopolizaharidele sunt necesare pentru infecția rizobială în multiple interacțiuni simbiotice. Acest lucru a fost cel mai bine ilustrat în simbioza Sinorhizobium-Medicago, în care succinoglicanul, un EPS major produs de S. meliloti, este necesar pentru inițierea și alungirea firelor de infecție, iar creșterea producției de succinoglican sporește capacitatea de nodulare (Leigh et al., 1985; Reinhold et al., 1994; Cheng și Walker, 1998; Jones, 2012). Cu toate acestea, rolul simbiotic al EPS este foarte complicat în interacțiunea Mesorhizobium-Lotus (Kelly et al., 2013). De exemplu, un subset de mutanți EPS de M. loti R7A a prezentat deficiențe severe de nodulare pe L. japonicus și L. corniculatus, în timp ce alți mutanți au format noduli eficienți (Kelly et al., 2013). În special, mutanții R7A cu deficiențe în producerea unei octasacaride acide EPS au fost capabili să noduleze în mod normal L. japonicus, în timp ce mutanții exoU care produc o pentasacaridă EPS trunchiată nu au reușit să invadeze gazda. S-a propus ca EPS de lungime completă să servească drept semnal pentru gazdele compatibile pentru a modula răspunsurile de apărare ale plantelor și a permite infecția bacteriană, iar mutanții R7A care nu produc EPS ar putea evita sau suprima sistemul de supraveghere a plantelor și, prin urmare, să păstreze capacitatea de a forma noduli. În schimb, tulpinile care produc EPS modificat sau trunchiat declanșează răspunsurile de apărare a plantelor, ceea ce duce la blocarea infecției (Kelly et al., 2013).
Producerea EPS este comună la bacteriile rizobiale, iar compoziția EPS produsă de diferite specii variază foarte mult (Skorupska et al., 2006). Mai multe studii au sugerat implicarea structurilor EPS în determinarea specificității infecțioase (Hotter și Scott, 1991; Kannenberg et al., 1992; Parniske et al., 1994; Kelly et al., 2013). Recent, la L. japonicus a fost identificat un receptor EPS (EPR3), care este o proteină localizată la suprafața celulară care conține trei domenii LysM extracelulare și un domeniu kinazic intracelular (Kawaharada et al., 2015). EPR3 se leagă de EPS rizobial într-o manieră specifică din punct de vedere structural. În mod interesant, expresia genei Epr3 este condiționată de semnalizarea factorului Nod, sugerând că intrarea bacteriei în gazdă este controlată de două etape succesive de recunoaștere mediată de receptor a semnalelor factorului Nod și EPS (Kawaharada et al., 2015, 2017). Interacțiunea receptor-ligand susține ideea că recunoașterea EPS joacă un rol în reglarea specificității simbiozei. Cu toate acestea, variația naturală în ceea ce privește specificitatea de gamă a gazdei, care rezultă din recunoașterea specifică între receptorii gazdei și EPS specific tulpinii, nu a fost demonstrată în nicio interacțiune legumicolă-rizobială. Este demn de remarcat faptul că EPS-ul acid al bacteriilor patogene promovează, de asemenea, infecția pentru a provoca boli ale plantelor (Newman et al., 1994; Yu et al., 1999; Aslam et al., 2008; Beattie, 2011). Astfel, EPS rizobial ar putea fi, de asemenea, recunoscut de receptorii imuni ai gazdei pentru a induce răspunsuri de apărare care să reglementeze negativ dezvoltarea simbiozei.
Specificitate mediată de imunitatea înnăscută a gazdei
Bacteriile simbiotice și patogene produc adesea molecule de semnalizare similare pentru a facilita invazia lor în gazdă (Deakin și Broughton, 2009). Aceste molecule includ modele moleculare conservate asociate microbilor (MAMP) și efectorii secretați (D’Haeze și Holsters, 2004; Fauvart și Michiels, 2008; Deakin și Broughton, 2009; Soto et al., 2009; Downie, 2010; Wang et al., 2012; Okazaki et al., 2013). Gazda a dezvoltat mecanisme de recunoaștere pentru a face distincția între agenții patogeni și simbioți și pentru a răspunde diferit la aceștia (Bozsoki et al., 2017; Zipfel și Oldroyd, 2017). Cu toate acestea, această discriminare nu este întotdeauna reușită; ca urmare, specificitatea recunoașterii apare frecvent atât în interacțiunile patogene, cât și în cele simbiotice. În interacțiunea leguminoase-rizobiale, imunitatea plantelor declanșată de efector sau MAMP, mediată de receptorii gazdei, joacă, de asemenea, un rol important în reglarea gamei de gazde a rizobiilor (Yang et al., 2010; Wang et al., 2012; Faruque et al., 2015; Kawaharada et al, 2015; Tang et al., 2016).
Au fost clonate mai multe gene dominante la soia (de exemplu, Rj2, Rfg1 și Rj4) care restricționează nodulația cu tulpini specifice de rizobi (Yang et al., 2010; Tang et al., 2016; Fan et al., 2017). În aceste cazuri, restricționarea nodulației este controlată într-un mod similar cu rezistența „genă pentru genă” împotriva agenților patogeni ai plantelor. Rj2 și Rfg1 sunt gene alelice care codifică o proteină de rezistență tipică TIR-NBS-LRR care conferă rezistență la mai multe tulpini de B. japonicum și Sinorhizobium fredii (Yang et al., 2010; Fan et al., 2017). Rj4 codifică o proteină legată de apărare asemănătoare cu taumatina care restricționează nodulația de către tulpini specifice de B. elkanii (Tang et al., 2016). Funcția acestor gene este dependentă de sistemul de secreție bacteriană de tip III și de efectorii secretați de acesta (Krishnan et al., 2003; Okazaki et al., 2009; Yang et al., 2010; Tsukui et al., 2013; Tsurumaru et al., 2015; Tang et al., 2016; Yasuda et al., 2016). Aceste studii indică un rol important al imunității declanșate de efector în reglarea specificității nodulației la soia. După cum s-a discutat anterior, factorii Nod rizobiali și polizaharidele de suprafață ar putea juca un rol în suprimarea răspunsurilor de apărare (Shaw și Long, 2003; D’Haeze și Holsters, 2004; Tellström și colab., 2007; Jones și colab., 2008; Liang și colab., 2013; Cao și colab, 2017), dar aceste evenimente de semnalizare se pare că nu sunt suficient de puternice pentru a se sustrage imunității declanșate de efector în interacțiunile incompatibile.
Multe bacterii rizobiale utilizează sistemul de secreție de tip III pentru a livra efectorii în celulele gazdei pentru a promova infecția și, în anumite situații, efectorul (efectorii) livrat(i) este (sunt) necesar(i) pentru nodulația independentă de factorul Nod, așa cum s-a demonstrat în simbioza soia-B. elkanii (Deakin și Broughton, 2009; Okazaki et al., 2013, 2016). Pe de altă parte, însă, recunoașterea efectorilor de către genele de rezistență ale gazdei declanșează răspunsuri imune pentru a restricționa infecția rizobială. Genele de rezistență la nodulație apar frecvent în populațiile naturale, ceea ce ridică o întrebare cu privire la motivul pentru care gazda evoluează și menține astfel de alele aparent nefavorabile. Acest lucru s-ar putea întâmpla din cauza selecției de echilibrare, deoarece aceleași alele pot contribui, de asemenea, la rezistența la boli împotriva agenților patogeni, având în vedere că unii efectori rizobiali sunt omologi cu cei secretați de agenții patogeni bacterieni (Dai et al., 2008; Kambara et al., 2009). Alternativ, leguminoasele pot profita de genele R pentru a exclude nodulația cu tulpini mai puțin eficiente de fixare a azotului și pentru a interacționa selectiv cu tulpinile cu eficiență ridicată de fixare a azotului, ceea ce este cazul alelei Rj4 din soia.
Un singur locus dominant, numit NS1, a fost, de asemenea, identificat la M. truncatula care restricționează nodulația cu tulpina Rm41 de S. meliloti (Liu et al., 2014). Spre deosebire de specificitatea gazdei controlată de gena R la soia, care depinde de sistemul de secreție bacteriană de tip III, tulpina Rm41 nu are gene care să codifice un astfel de sistem. Va fi interesant de știut ce genă(e) a(le) gazdei controlează această specificitate și ce semnale bacteriene sunt implicate.
Specificitate în fixarea azotului
Specificitatea simbiotică nu se limitează la stadiile timpurii de recunoaștere; combinațiile incompatibile dintre gazdă și tulpină pot duce la formarea de noduli care sunt defectuoși în fixarea azotului (Fix-). De exemplu, un screening al unei colecții de bază de accesiuni Medicago care utilizează mai multe tulpini de S. meliloti a arătat că ∼40 % dintre combinațiile plantă-cultivă au produs noduli, dar nu au reușit să fixeze azotul (Liu et al., 2014). Fenotipul Fix- nu s-a datorat unei lipse de infecție, ci a fost cauzat de degradarea bacteroidelor după diferențiere (Yang et al., 2017; Wang et al., 2017, 2018).
Controlul genetic al specificității fixării azotului este foarte complicat în simbioza Medicago-Sinorhizobium, implicând mai mulți loci legați cu interacțiuni epistatice și alelice complexe. Prin utilizarea liniilor heterozigote reziduale identificate dintr-o populație de linii consangvinizate prin recombinare, Zhu și colegii săi au reușit să cloneze două dintre genele de bază, și anume NFS1 și NFS2, care reglează fixarea azotului specifică tulpinii în ceea ce privește tulpinile S. meliloti Rm41 și A145 (Wang et al., 2017, 2018; Yang et al., 2017). NFS1 și NFS2 codifică ambele peptide bogate în cisteină specifice nodulului (NCR) (Mergaert et al., 2003). Peptidele NFS1 și NFS2 au rolul de a provoca moartea celulelor bacteriene și senescența timpurie a nodulului într-o manieră specifică fiecărei alele și tulpini de rizobi, iar funcția lor depinde de fondul genetic al gazdei. S-a demonstrat anterior că NCR-urile sunt regulatori pozitivi ai dezvoltării simbiotice, fiind esențiale pentru diferențierea bacteriană terminală și pentru menținerea supraviețuirii bacteriene în celulele nodulului (Van de Velde et al., 2010; Wang et al., 2010; Horváth et al., 2015; Kim et al., 2015). Descoperirea NFS1 și NFS2 a dezvăluit un rol negativ pe care NCR-urile îl joacă în reglarea persistenței simbiotice și a arătat că NCR-urile sunt determinanți gazdă ai specificității simbiotice la M. truncatula și, posibil, și la leguminoasele strâns înrudite care își supun bacteriile simbiotice la diferențiere terminală.
Genomurile de M. truncatula și leguminoasele galegoide strâns înrudite conțin un număr mare de gene care codifică NCR-uri care sunt exprimate exclusiv în celulele nodulului infectat (Montiel et al., 2017). Aceste gene NCR, asemănătoare cu efectorii bacterieni de tip III sau MAMP, pot juca atât roluri pozitive, cât și negative în dezvoltarea simbiotică, iar ambele roluri sunt asociate cu proprietatea antimicrobiană a peptidelor. Pe de o parte, gazda utilizează această strategie antimicrobiană pentru a promova diferențierea bacteroidelor terminale pentru a spori eficiența fixării azotului (Oono și Denison, 2010; Oono et al., 2010; Van de Velde et al., 2010; Wang et al., 2010). Pe de altă parte, unele tulpini de rizobiale nu pot supraviețui activității antibacteriene a anumitor izoforme peptidice. Vulnerabilitatea anumitor tulpini bacteriene ca răspuns la o peptidă este condiționată de constituția genetică a bacteriei, precum și de fondul genetic al gazdei. S-a propus ca această adaptare între gazdă și tulpină să conducă la coevoluția ambilor parteneri simbiotici, ceea ce a dus la amplificarea și diversificarea rapidă a genelor NCR în leguminoasele galegoide (Wang et al., 2017; Yang et al., 2017).
Specificitatea între gazdă și tulpină în ceea ce privește capacitatea de a fixa azotul a fost, de asemenea, documentată la leguminoase (de exemplu, soia), unde bacteriile suferă o diferențiere reversibilă. La soia, acest tip de incompatibilitate a fost asociat cu inducerea acumulării de fitoalexine și a reacției de hipersensibilitate în celulele nodulului (Parniske et al., 1990). În genomul soiei nu există gene NCR, ceea ce implică implicarea unor mecanisme genetice noi care controlează această specificitate. În laboratorul nostru se lucrează în prezent la identificarea genelor gazdă care sunt implicate.
Concluzie și perspective viitoare
Specificitatea în simbioza leguminoasă-rizobială rezultă dintr-o suită de schimburi de semnale între cei doi parteneri simbiotici (rezumate în figura 1). Studiile recente abia au început să dezvăluie mecanismele moleculare subiacente care reglează această specificitate și există multe întrebări provocatoare care așteaptă răspuns. S-a demonstrat că imunitatea declanșată de efector este un factor important în determinarea gamei de gazde a rizobiei în soia, dar efectorii corespunzători nu au fost clar definiți. În plus, care sunt genele care controlează specificitatea nodulației în interacțiunea Medicago-Sinorhizobium în cazul în care partenerul bacterian este lipsit de sistemul de secreție de tip III? Clonarea și caracterizarea locusului NS1 la M. truncatula (Liu et al., 2014) vor oferi noi perspective asupra acestei întrebări. Știm acum că peptidele NCR reglează specificitatea fixării azotului la Medicago și, posibil, la alte leguminoase înrudite îndeaproape, dar ne lipsește înțelegerea mecanică a modului în care acționează aceste peptide. Peptidele pro- și antisimbiotice interacționează cu aceleași ținte bacteriene? Cum afectează substituțiile de aminoacizi structura și funcția peptidelor? Cum este reglementată specificitatea fixării azotului în leguminoasele care nu au NCR, cum ar fi soia, unde bacteriile suferă o diferențiere reversibilă? Acestea sunt doar câteva dintre întrebările nerezolvate care trebuie abordate. Răspunsul la aceste întrebări va îmbogăți cu siguranță cunoștințele noastre despre modul în care este controlată specificitatea și ne va permite să folosim aceste cunoștințe pentru a dezvolta instrumente pentru îmbunătățirea genetică a fixării simbiotice a azotului la leguminoase.
FIGURA 1. Semnalizarea simbiozei și imunitatea plantelor implicate în specificitatea recunoașterii în interacțiunile dintre leguminoase și rizobiale (indicate prin stelele roșii). (A) Procesul de infecție și de dezvoltare a nodulilor. Un nodul nedeterminat matur conține o zonă de meristeme (I), o zonă de infecție (II), o interzonă (IZ), o zonă de fixare a azotului (III) și o zonă senescentă (IV). (B) Gazda secretă flavonoide pentru a induce expresia genei nodulației bacteriene (nod) prin activarea proteinelor NodD. Enzimele codificate de genele nod duc la sinteza factorilor Nod (NF) care sunt recunoscuți de receptorii de factori Nod (NFR) ai gazdei. Specificitatea recunoașterii are loc atât între flavonoizi și NodD, cât și între NF și NFRs. (C) În plus față de semnalizarea NF, bacteriile produc, de asemenea, polizaharide extracelulare (EPS) și efectori de tip III pentru a facilita infecția lor în interacțiunile compatibile, dar aceste molecule pot, de asemenea, să inducă răspunsuri imune care determină rezistența la infecție în interacțiunile incompatibile. (D) Anumite leguminoase, cum ar fi Medicago, codifică peptide antimicrobiene specifice nodulului, bogate în cisteină (NCR), pentru a determina partenerii lor bacterieni să se diferențieze terminal, ceea ce este necesar pentru fixarea azotului. Cu toate acestea, unele tulpini rizobiale nu pot supraviețui activității antibacteriene a anumitor izoforme de peptide, ceea ce duce la formarea de noduli defectuoși în fixarea azotului.
Contribuții ale autorilor
Toți autorii enumerați au avut o contribuție substanțială, directă și intelectuală la lucrare și au aprobat-o pentru publicare.
Finanțare
Această lucrare a fost susținută de Departamentul de Agricultură al Statelor Unite ale Americii/Institutul Național pentru Alimentație și Agricultură, subvenția 2014-67013-21573 a Inițiativei de Cercetare în Agricultură și Alimentație, subvenția 2615-RDE-015 a Fundației de Știință și Inginerie din Kentucky și de Consiliul de Promovare a Soia din Kentucky.
Declarație privind conflictul de interese
Autorii declară că cercetarea a fost efectuată în absența oricăror relații comerciale sau financiare care ar putea fi interpretate ca un potențial conflict de interese.
Aslam, S. N., Newman, M. A., Erbs, G., Morrissey, K. L., Chinchilla, D., Boller, T., et al. (2008). Polizaharidele bacteriene suprimă imunitatea înnăscută indusă prin chelarea calciului. Curr. Biol. 18, 1078-1083. doi: 10.1016/j.cub.2008.06.061
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Beattie, G. A. (2011). Relațiile de apă în interacțiunea agenților patogeni bacterieni foliari cu plantele. Annu. Rev. Phytopathol. 49, 533-555. doi: 10.1146/annurev-phyto-073009-114436
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Becker, A., Fraysse, N., și Sharypova, L. (2005). Recent advances in studies on structure and symbiosis-related function of rhizobial K-antigens and lipopolysaccharides. Mol. Plant Microbe Interact. 18, 899-905. doi: 10.1094/MPMI-18-0899
PubMed Abstract | Full CrossRef Full Text | Google Scholar
Bender, G. L., Nayudu, M., Le Strange, K. K. și Rolfe, B. G. (1988). Gena nodD1 de la tulpina Rhizobium NGR234 este un determinant cheie în extinderea domeniului de gazduire la Parasponia nelegumicolă. Mol. Plant Microbe Interact. 1, 259-266. doi: 10.1094/MPMI-1-259
CrossRef Full Text | Google Scholar
Bloemberg, G. V., Kamst, E., Harteveld, M., Drift, K. M., Haverkamp, J., Thomas-Oates, J. E., et al. (1995). Un domeniu central al proteinei NodE din Rhizobium NodE mediază specificitatea gazdei prin determinarea hidrofobicității fracțiunilor de acili grași ale factorilor de nodulare. Mol. Microbiol. 16, 1123-1136. doi: 10.1111/j.1365-2958.1995.tb02337.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Bozsoki, Z., Cheng, J., Feng, F., Gysel, K., Vinther, M., Andersen, K. R., et al. (2017). Percepția chitinei mediată de receptori în rădăcinile leguminoaselor este separabilă din punct de vedere funcțional de percepția factorului Nod. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 114, 8118-8127. doi: 10.1073/pnas.1706795114
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Breakspear, A., Liu, C., Roy, S., Stacey, N., Rogers, C., Trick, M., et al. (2014). The root hair „infectome” of Medicago truncatula descoperă modificări ale genelor ciclului celular și dezvăluie o cerință pentru semnalizarea auxinei în infecția rizobială. Plant Cell 26, 4680-4701. doi: 10.1105/tpc.114.133496
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Broghammer, A., Krusell, L., Blaise, M., Sauer, J., Sullivan, J. T., Maolanon, N., et al. (2012). Receptorii leguminoaselor percep moleculele de semnal de oligozaharide lipochitinice rizobiale prin legare directă. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 109, 13859-13864. doi: 10.1073/pnas.1205171109
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Broughton, W. J., Jabbouri, S., și Perret, X. (2000). Chei către armonia simbiotică. J. Bacteriol. 182, 5641-5652. doi: 10.1128/JB.182.20.5641-5652.2000
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Cao, Y., Halane, M. K., Gassmann, W., și Stacey, G. (2017). Rolul imunității înnăscute a plantelor în simbioza legume-rhizobium. Annu. Rev. Plant Biol. 68, 535-561. doi: 10.1146/annurev/annurev-arplant-042916-041030
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Cheng, H. P., și Walker, G. C. (1998). Succinoglicanul este necesar pentru inițierea și alungirea firelor de infecție în timpul nodulației lucernei de către Rhizobium meliloti. J. Bacteriol. 180, 5183-5191.
Google Scholar
Dai, W. J., Zeng, Y., Xie, Z. P., și Staehelin, C. (2008). Promovarea simbiozei și efectele dăunătoare ale NopT, un nou efector de tip 3 al tulpinii NGR234 de Rhizobium sp. J. Bacteriol. 190, 5101-5110. doi: 10.1128/JB.00306-08
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Deakin, W. J., și Broughton, W. J. (2009). Utilizarea simbiotică a strategiilor patogene: sistemele de secreție a proteinelor rizobiale. Nat. Rev. Microbiol. 7, 312-321. doi: 10.1038/nrmicro2091
PubMed Abstract | Textul integral | Google Scholar
Dénarié, J., Debellé, F., și Promé, J. C. (1996). Rhizobium lipo-chito-oligozaharide factori de nodulație: molecule de semnalizare care mediază recunoașterea și morfogeneza. Annu. Rev. Biochem. 65, 503-535. doi: 10.1146/annurev.bi.65.070196.002443
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
D’Haeze, W., și Holsters, M. (2002). Structurile, răspunsurile și percepția factorului Nod în timpul inițierii dezvoltării nodulilor. Glycobiology 12,79R-105R. doi: 10.1093/glycob/12.6.79R
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
D’Haeze, W., și Holsters, M. (2004). Polizaharidele de suprafață permit bacteriilor să se sustragă imunității plantelor. Trends Microbiol. 12, 555-561. doi: 10.1016/j.tim.2004.10.009
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Downie, J. A. (2010). Rolul proteinelor extracelulare, al polizaharidelor și al semnalelor în interacțiunile rizobiilor cu rădăcinile leguminoaselor. FEMS Microbiol. Rev. 34, 150-170. doi: 10.1111/j.1574-6976.2009.00205.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Fan, Y., Liu, J., Lyu, S., Wang, Q., Yang, S., și Zhu, H. (2017). Gena Rfg1 din soia Rfg1 restricționează nodularea de către Sinorhizobium fredii USDA193. Front. Plant Sci. 8:1548. doi: 10.3389/fpls.2017.01548
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Faruque, O. M., Miwa, H., Yasuda, M., Fujii, Y., Kaneko, T., Sato, S., et al. (2015). Identificarea genelor Bradyrhizobium elkanii implicate în incompatibilitatea cu plantele de soia purtătoare alelei Rj4. Appl. Environ. Microbiol. 81, 6710-6717. doi: 10.1128/AEM.01942-15
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Fauvart, M., și Michiels, J. (2008). Proteinele secretate de rizobiu ca determinanți ai specificității gazdei în simbioza rizobiu-legumă. FEMS Microbiol. Lett. 28, 1-9. doi: 10.1111/j.1574-6968.2008.01254.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Firmin, J. L., Wilson, K. E., Carlson, R. W., Davies, A. E., și Downie, J. A. (1993). Rezistența la nodulare a cv. Afganistan este depășită de nodX, care mediază o O-acetilare a factorului de nodulare lipo-oligozaharidic al Rhizobium leguminosarum. Mol. Microbiol. 10, 351-360. doi: 10.1111/j.1365-2958.1993.tb01961.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Fisher, R. F., Egelhoff, T. T., Mulligan, J. T., și Long, S. R. (1988). Legarea specifică a proteinelor din extractele fără celule de Rhizobium meliloti care conțin NodD la secvențe de ADN în amonte de genele de nodulare inductibile. Genes Dev. 2, 282-293. doi: 10.1101/gad.2.3.282
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Fraysse, N., Couderc, F., and Poinsot, V. (2003). Implicarea polizaharidelor de suprafață în stabilirea simbiozei rizobium-legumă. FEBS J. 270, 1365-1380. doi: 10.1046/j.1432-1033.2003.03492.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Gibson, K. E., Kobayashi, H., și Walker, G. C. (2008). Determinanți moleculari ai unei infecții cronice simbiotice. Annu. Rev. Genet. 42, 413-441. doi: 10.1146/annurev.genet.42.110807.091427
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Haag, A. F., Arnold, M. F., Arnold, M. F., Myka, K. K. K., Kerscher, B., Dall’Angelo, S., Zanda, M., et al. (2013). Perspective moleculare în dezvoltarea bacteroidelor în timpul simbiozei Rhizobium-legume. FEMS Microbial. Rev. 37, 364-383. doi: 10.1111/1574-6976.12003
PubMed Abstract | Full CrossRef Text | Google Scholar
Hirsch, A. M. (1992). Biologia dezvoltării nodulației leguminoaselor. New Phytol. 122, 211-237. doi: 10.1111/j.1469-8137.1992.tb04227.x
CrossRef Full Text | Google Scholar
Horváth, B., Bachem, C. W., Schell, J., and Kondorosi, A. (1987). Reglarea specifică gazdei a genelor de nodulație la Rhizobium este mediată de un semnal vegetal, care interacționează cu produsul genei nodD. EMBO J. 6, 841-848. doi: 10.1002/j.1460-2075.1987.tb04829.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Horváth, B., Domonkos,Á., Kereszt, A., Szűcs, A., Ábrahám, E., Ayaydin, F., et al. (2015). Pierderea peptidei bogate în cisteină specifică nodulului, NCR169, abolește fixarea simbiotică a azotului în mutantul dnf7 din Medicago truncatula. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A 112, 15232-15237. doi: 10.1073/pnas.1500777112
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Hotter, G. S., and Scott, D. B. (1991). Exopolysaccharide mutants of Rhizobium loti sunt pe deplin eficiente pe o gazdă nodulantă determinată, dar sunt ineficiente pe o gazdă nodulantă nedeterminată. J. Bacteriol. 173, 851-859. doi: 10.1128/jb.173.2.851-859.1991
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Jones, K. M. (2012). Producția crescută de succinoglican exopolizaharidic îmbunătățește simbioza Sinorhizobium meliloti 1021 cu planta gazdă Medicago truncatula. J. Bacteriol. 194, 4322-4331. doi: 10.1128/JB.00751-12
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Jones, K. M., Kobayashi, H., Davies, B. W., Taga, M. E., și Walker, G. C. (2007). How rhizobial symbionts invadează plantele: the Sinorhizobium-Medicago model. Nat. Rev. Microbiol. 5, 619-633. doi: 10.1038/nrmicro1705
PubMed Abstract | Textul integral | Google Scholar
Jones, K. M., Sharopova, N., Lohar, D. P., Zhang, J. Q., VandenBosch, K. A., și Walker, G. C. (2008). Răspunsul diferențial al plantei Medicago truncatula la simbiotul său Sinorhizobium meliloti sau la un mutant cu deficit de exopolizaharide. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 105, 704-709. doi: 10.1073/pnas.0709338105
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Kambara, K., Ardissone, S., Kobayashi, H., Saad, M. M., Schumpp, O., Broughton, W. J., et al. (2009). Rhizobia utilizează proteine efectoare de tip patogen în timpul simbiozei. Mol. Microbiol. 71, 92-106. doi: 10.1111/j.1365-2958.2008.06507.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Kannenberg, E. L., Rathbun, E. A., și Brewin, N. J. (1992). Disecția moleculară a structurii și funcției în lipopolizaharida tulpinii 3841 a Rhizobium leguminosarum folosind anticorpi monoclonali și analiză genetică. Mol. Microbiol. 6, 2477-2487. doi: 10.1111/j.1365-2958.1992.tb01424.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Kawaharada, Y., Kelly, S., Nielsen, M. W., Hjuler, C. T., Gysel, K., Muszynski, A., et al. (2015). Percepția exopolizaharidelor mediată de receptori controlează infecția bacteriană. Nature 523, 308-312. doi: 10.1038/nature14611
PubMed Abstract | Ref Full Text | Google Scholar
Kawaharada, Y., Nielsen, M. W., Kelly, S., James, E. K., Andersen, K. R., Rasmussen, S. R., et al. (2017). Reglarea diferențiată a receptorului Epr3 coordonează colonizarea rizobială restrânsă la membrană a primordiilor de noduli radicali. Nat. Commun. 8:14534. doi: 10.1038/ncomms14534
PubMed Abstract |Ref Full Text | Google Scholar
Kelly, S. J., Muszyński, A., Kawaharada, Y., Hubber, A. M., Sullivan, J. T., Sandal, N., et al. (2013). Cerința condiționată pentru exopolizaharide în simbioza Mesorhizobium-Lotus. Mol. Plant Microbe Interact. 26, 319-329. doi: 10.1094/MPMI-09-12-0227-R
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Kereszt, A., Mergaert, P., și Kondorosi, E. (2011). Dezvoltarea bacteroidelor în nodozitățile leguminoaselor: evoluția beneficiilor reciproce sau a victimelor de sacrificiu? Mol. Plant Microbe Interact. 24, 1300-1309. doi: 10.1094/MPMI-06-11-0152
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Kim, M., Chen, Y., Xi, J., Waters, C., Chen, R., și Wang, D. (2015). O peptidă antimicrobiană esențială pentru supraviețuirea bacteriană în simbioza de fixare a azotului. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 112, 15238-15243. doi: 10.1073/pnas.1500123112
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Krishnan, H. B., Lorio, J., Kim, W. S., Jiang, G., Kim, K. Y., K. Y., DeBoer, M., et al. (2003). Proteinele extracelulare implicate în nodulația specifică culturilor de soia sunt asociate cu apendice de suprafață de tip pilus și exportate de un sistem de secreție proteică de tip III la Sinorhizobium fredii USDA257. Mol. Plant Microbe Interact. 16, 617-625. doi: 10.1094/MPMI.2003.16.7.617
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Leigh, J. A., Signer, E. R., și Walker, G. C. (1985). Mutanți de Rhizobium meliloti cu deficit de exopolizaharide care formează noduli ineficienți. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 82, 6231-6235. doi: 10.1073/pnas.82.18.6231
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Li, R., Knox, M. R., Edwards, A., Hogg, B., Ellis, T. N., Wei, G., et al. (2011). Variația naturală în nodulația specifică gazdei la mazăre este asociată cu un haplotip al kinazei asemănătoare receptorului de tip LysM SYM37. Mol. Plant-Microbe Interact. 24, 1396-1403. doi: 10.1094/MPMI-01-11-0004
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Liang, Y., Cao, Y., Tanaka, K., Thibivilliers, S., Wan, J., Choi, J., et al. (2013). Nonlegumele răspund la factorii Nod rizobiali Nod prin suprimarea răspunsului imunitar înnăscut. Science 341, 1384-1387. doi: 10.1126/science.1242736
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Limpens, E., Franken, C., Smit, P., Willemse, J., Bisseling, T., și Geurts, R. (2003). LysM domain receptor kinases care reglează infecția indusă de factorul Nod rizobial. Science 302, 630-633. doi: 10.1126/science.1090074
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Liu, C. W., și Murray, J. D. (2016). Rolul flavonoidelor în specificitatea de gamă de gazdă a nodulației: o actualizare. Plants 5:E33. doi: 10.3390/plants5030033
PubMed Abstract | Full CrossRef Text | Google Scholar
Liu, J., Yang, S., Zheng, Q., și Zhu, H. (2014). Identificarea unei gene dominante la Medicago truncatula care restricționează nodularea de către Sinorhizobium meliloti tulpina Rm41. BMC Plant Biol. 14:167. doi: 10.1186/1471-2229-14-167
PubMed Abstract | Ref. Full Text | Google Scholar
Long, S. R. (1996). Simbioza Rhizobium: factorii nod în perspectivă. Plant Cell 8, 1885-1898. doi: 10.1105/tpc.8.10.1885
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Madsen, E. B., Madsen, L. H., Radutoiu, S., Olbryt, M., Rakwalska, M., Szczyglowski, K., et al. (2003). O genă a receptorului kinazei de tip LysM este implicată în receptarea de către leguminoase a semnalelor rizobiale. Nature 425, 637-640. doi: 10.1038/nature02045
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Mergaert, P., Nikovics, K., Kelemen, Z., Maunoury, N., Vaubert, D., Kondorosi, A., et al. (2003). O nouă familie la Medicago truncatula, formată din mai mult de 300 de gene specifice nodulilor care codifică polipeptide mici, secretate, cu motive conservate de cisteină. Plant Physiol. 132, 161-173. doi: 10.1104/pp.102.018192
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Mergaert, P., Uchiumi, T., Alunni, B., Evanno, G., Cheron, A., Catrice, O., et al. (2006). Controlul eucariotic asupra ciclului celular bacterian și a diferențierii în simbioza Rhizobium-legume. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 103, 5230-5235. doi: 10.1073/pnas.0600912103
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Montiel, J., Downie, J. A., Farkas, A., Bihari, P., Herczeg, R., Bálint, B., et al. (2017). Morfotipul bacteroizilor din diferite leguminoase se corelează cu numărul și tipul de peptide NCR simbiotice. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 114, 5041-5046. doi: 10.1073/pnas.1704217114
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Nap, J. P., și Bisseling, T. (1990). Biologia dezvoltării unei simbioze plantă-procariote: nodulul rădăcinii de leguminoase. Science 250, 948-954. doi: 10.1126/science.250.4983.948
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Newman, M. A., Conrads-Strauch, J., Scofield, G., Daniels, M. J., și Dow, J. M. (1994). Inducția genelor legate de apărare în Brassica campestris ca răspuns la mutanți definiți de Xanthomonas campestris cu patogenitate modificată. Mol. Plant Microbe Interact. 7, 553-563. doi: 10.1094/MPMI-7-0553
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Okazaki, S., Kaneko, T., Sato, S. și Saeki, K. (2013). Deturnarea semnalizării nodulației leguminoaselor de către sistemul de secreție de tip III al rizobiilor. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 110, 17131-17136. doi: 10.1073/pnas.1302360110
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Okazaki, S., Tittabutr, P., Teulet, A., Thouin, J., Fardoux, J., Chaintreuil, C., et al. (2016). Simbioza Rhizobium-legume în absența factorilor Nod: două scenarii posibile cu sau fără T3SS. ISME J. 10, 64-74. doi: 10.1038/ismej.2015.103
PubMed Abstract | Full CrossRef Text | Google Scholar
Okazaki, S., Zehner, S., Hempel, J., Lang, K., și Göttfert, M. (2009). Organizarea genetică și analiza funcțională a sistemului de secreție de tip III al Bradyrhizobium elkanii. FEMS Microbiol. Lett. 295, 88-95. doi: 10.1111/j.1574-6968.2009.01593.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Oldroyd, G. E. (2013). Vorbește, prieten și intră: sisteme de semnalizare care promovează asociațiile simbiotice benefice în plante. Nat. Rev. Microbiol. 11, 252-264. doi: 10.1038/nrmicro2990
PubMed Abstract | Textul integral | Google Scholar
Oldroyd, G. E., Murray, J. D., Poole, P. S., și Downie, J. A. (2011). The rules of engagement in the legume-rhizobial symbiosis. Annu. Rev. Genet. 45, 119-144. doi: 10.1146/annurev-genet-110410-132549
PubMed Abstract | Ref. Full Text | Google Scholar
Oono, R., and Denison, R. F. (2010). Compararea eficienței simbiotice între bacteroidele rizobiale umflate și cele neumflate. Plant Physiol. 154, 1541-1548. doi: 10.1104/pp.110.163436
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Oono, R., Schmitt, I., Sprent, J. I., și Denison, R. F. (2010). Origini evolutive multiple ale trăsăturilor leguminoaselor care duc la o diferențiere rizobială extremă. New Phytol. 187, 508-520. doi: 10.1111/j.1469-8137.2010.03261.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Pankhurst, C. E., and Biggs, D. R. (1980). Sensibilitatea Rhizobium la izoflavonoidele selectate. Can. J. Microbiol 26, 542-545. doi: 10.1139/m80-092
CrossRef Full Text | Google Scholar
Parniske, M., Ahlborn, B., and Werner, D. (1991). Rezistența inductibilă a izoflavonoidelor la fitoalexina glicolină la rizobia de soia. J. Bacteriol. 173, 3432-3439. doi: 10.1128/jb.173.11.3432-3439.1991
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Parniske, M., Schmidt, P., Kosch, K., și Müller, P. (1994). Răspunsurile de apărare a plantelor gazdă cu noduli determinați induse de mutanți exob EPS-defectivi de Bradyrhizobium japonicum. Mol. Plant Microbe Interact. 7, 631-638. doi: 10.1094/MPMI-7-0631
CrossRef Full Text | Google Scholar
Parniske, M., Zimmermann, C., Cregan, P. B., și Werner, D. (1990). Reacția hipersensibilă a celulelor nodulilor în simbioza Glycine sp./Bradyrhizobium japonicum are loc la nivelul genotipului specific. Plant Biol. 103, 143-148. doi: 10.1111/j.1438-8677.1990.tb00140.x
CrossRef Full Text | Google Scholar
Peck, M. C., Fisher, R. F., și Long, S. R. (2006). Diverse flavonoide stimulează legarea NodD1 la promotorii genei nod în Sinorhizobium meliloti. J. Bacteriol. 188, 5417-5427. doi: 10.1128/JB.00376-06
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Perret, X., Staehelin, C., and Broughton, W. J. (2000). Baza moleculară a promiscuității simbiotice. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 64, 180-201. doi: 10.1128/MMBR.64.1.180-201.2000
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Prell, J., și Poole, P. (2006). Modificări metabolice ale rizobiei în nodozitățile leguminoaselor. Trends Microbiol. 14, 161-168. doi: 10.1016/j.tim.2006.02.005
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Radutoiu, S., Madsen, L. H., Madsen, E. B., Madsen, E. B., Felle, H. H., Umehara, Y., Grønlund, M., et al. (2003). Recunoașterea de către plante a bacteriilor simbiotice necesită două kinaze asemănătoare receptorilor LysM. Nature 425, 585-592. doi: 10.1038/nature02039
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Radutoiu, S., Madsen, L. H., Madsen, E. B., Jurkiewicz, A., Fukai, E., Quistgaard, E. M., et al. (2007). Domeniile LysM mediază recunoașterea lipochitinei-oligozaharidelor și genele Nfr extind aria de acțiune a gazdei simbiotice. EMBO J. 26, 3923-3935. doi: 10.1038/sj.emboj.7601826
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Reinhold, B. B., Chan, S. Y., Reuber, T. L., Marra, A., Walker, G. C., și Reinhold, V. N. (1994). Caracterizarea structurală detaliată a succinoglicanului, principala exopolizaharidă a Rhizobium meliloti Rm1021. J. Bacteriol. 176, 1997-2002. doi: 10.1128/jb.176.7.1997-2002.1994
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Rostas, K., Kondorosi, E., Horvath, B., Simoncsits, A., și Kondorosi, A. (1986). Conservarea regiunilor promotoare extinse ale genelor de nodulare la Rhizobium. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 83, 1757-1761. doi: 10.1073/pnas.83.6.1757
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Shaw, S. L., and Long, S. R. (2003). Inhibarea factorului Nod al efluxului de oxigen reactiv într-o legumă gazdă. Plant Physiol. 132, 2196-2204. doi: 10.1104/pp.103.021113
CrossRef Full Text | Google Scholar
Skorupska, A., Janczarek, M., Marczak, M., Mazur, A., și Król, J. (2006). Rhizobial exopolysaccharides: genetic control and symbiotic functions. Microb. Cell Fact. 5:7. doi: 10.1186/1475-2859-5-7
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Soto, M. J., Domínguez-Ferreras, A., Pérez-Mendoza, D., Sanjuán, J., și Olivares, J. (2009). Mutualism vs. patogeneză: schimbul de informații în interacțiunile dintre plante și bacterii. Cell. Microbiol. 11, 381-388. doi: 10.1111/j.1462-5822.2009.01282.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Tang, F., Yang, S., Liu, J., și Zhu, H. (2016). Rj4, o genă care controlează specificitatea nodulației la soia, codifică o proteină asemănătoare taumatinei, dar nu cea raportată anterior. Plant Physiol. 170, 26-32. doi: 10.1104/pp.15.01661
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Tellström, V., Usadel, B., Thimm, O., Stitt, M., Küster, H. și Niehaus, K. (2007). Lipopolizaharida lui Sinorhizobium meliloti suprimă expresia genelor asociate cu apărarea în culturile de celule ale plantei gazdă Medicago truncatula. Plant Physiol. 143, 825-837. doi: 10.1104/pp.106.090985
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Tsukui, T., Eda, S., Kaneko, T., Sato, S., Okazaki, S., Kakizaki-Chiba, K., et al. (2013). Sistemul de secreție de tip III al Bradyrhizobium japonicum USDA122 mediază incompatibilitatea simbiotică cu plantele de soia Rj2. Appl. Environ. Microbiol. 79, 1048-1051. doi: 10.1128/AEM.03297-12
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Tsurumaru, H., Hashimoto, S., Okizaki, K., Kanesaki, Y., Yoshikawa, H., și Yamakawa, T. (2015). Un efector putativ al sistemului de secreție de tip III codificat de gena MA20_12780 în Bradyrhizobium japonicum Is-34 provoacă incompatibilitate cu soia cu genotip Rj4. Appl. Environ. Microbiol. 81, 5812-5819. doi: 10.1128/AEM.00823-15
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Van de Velde, W., Zehirov, G., Szatmari, A., Debreczeny, M., Ishihara, H., Kevei, Z., et al. (2010). Peptidele vegetale guvernează diferențierea terminală a bacteriilor în simbioză. Science 327, 1122-1126. doi: 10.1126/science.1184057
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Wang, D., Griffitts, J., Starker, C., Fedorova, E., Limpens, E., Ivanov, S., et al. (2010). O cale de secreție a proteinelor specifice nodulilor necesară pentru simbioza de fixare a azotului. Science 327, 1126-1129. doi: 10.1126/science.1184096
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
Wang, D., Yang, S., Yang, S., Tang, F., și Zhu, H. (2012). Specificitatea simbiozei în mutualismul legumicol-rizobial. Cell Microbiol. 14, 334-342. doi: 10.1111/j.1462-5822.2011.01736
CrossRef Full Text | Google Scholar
Wang, Q., Liu, J., Li, H., Yang, S., Körmöczi, P., Kereszt, A., et al. (2018). Peptidele bogate în cisteină specifice nodulului reglează negativ simbioza de fixare a azotului într-o manieră specifică tulpinii în Medicago truncatula. Mol. Plant Microbe Interact. 31, 240-248. doi: 10.1094/MPMI-08-17-0207-R
PubMed Abstract | Full Text | Google Scholar
Wang, Q., Yang, S., Liu, J., Terecskei, K., Ábrahám, E., Gombár, A., et al. (2017). Peptida antimicrobiană secretată de gazdă impune selectivitatea simbiotică în Medicago truncatula. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 114, 6854-6859. doi: 10.1073/pnas.1700715114
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Yang, S., Tang, F., Gao, M., Krishnan, H. B., și Zhu, H. (2010). Specificitatea gazdei controlată de gena R în simbioza leguminoase-rhizobia. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 107, 18735-18740. doi: 10.1073/pnas.1011957107
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Yang, S., Wang, Q., Fedorova, E., Liu, J., Qin, Q., Zheng, Q., et al. (2017). Discriminarea microsimbionților mediată de o peptidă secretată de gazdă în Medicago truncatula. Proc. Natl. acad. Sci. U.S.A. 114, 6848-6853. doi: 10.1073/pnas.1700460114
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Yasuda, M., Miwa, H., Masuda, S., Takebayashi, Y., Sakakibara, H., și Okazaki, S. (2016). Imunitatea declanșată de efector determină incompatibilitatea specifică genotipului gazdei în simbioza legume-rhizobium. Plant Cell Physiol. 57, 1791-1800. doi: 10.1093/pcp/pcw104
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Yu, J., Peñaloza-Vázquez, A., Chakrabarty, A. M., și Bender, C. L. (1999). Implicarea alginatului exopolizaharidic în virulența și aptitudinea epifită a Pseudomonas syringae pv. syringae. Mol. Microbiol 33, 712-720. doi: 10.1046/j.1365-2958.1999.01516.x
PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar
Zhukov, V., Radutoiu, S., Madsen, L. H., Rychagova, T., Ovchinnikova, E., Borisov, A., et al. (2008). Gena kinazei receptorului Sym37 din mazăre controlează inițierea firului de infecție și dezvoltarea nodulilor. Mol. Plant Microbe Interact. 21, 1600-1608. doi: 10.1094/MPMI-21-12-1600
PubMed Abstract | Refef Full Text | Google Scholar
Zipfel, C., and Oldroyd, G. E. (2017). Semnalizarea plantelor în simbioză și imunitate. Nature 543, 328-336. doi: 10.1038/nature22009
PubMed Abstract | Text integral | Google Scholar
.