Grandmothering, menopause, and the evolution of human life histories

La condivisione del cibo tra madre e figlio avviene tra molti primati (1), ma solo le madri umane forniscono una frazione sostanziale della dieta dei loro figli svezzati. Questo permette alle madri di utilizzare risorse che esse stesse possono raccogliere a tassi elevati, ma che i loro figli non possono. Tra alcuni cacciatori-raccoglitori, per esempio, i tuberi sepolti in profondità sono gli alimenti di base per tutto l’anno (2, 3). I bambini piccoli non possono estrarli in modo efficiente (4, 5), ma le loro madri lo fanno abbastanza bene da guadagnare un surplus che può sostenere più di un bambino. Le donne in postmenopausa guadagnano gli stessi tassi elevati (2). Non avendo figli propri, aiutano a nutrire la prole delle loro figlie e nipoti. Questo aiuto è particolarmente importante per il benessere nutrizionale dei bambini svezzati quando le loro madri foraggiano meno all’arrivo di un neonato (3).

Questa divisione del lavoro suggerisce una soluzione all’enigma della menopausa negli umani. Altre scimmie non vivono più di ≈50 anni (6). Cioè, diventano fragili con l’età in modo che tutti i sistemi fisiologici, compresa la fertilità, falliscono in tandem. Questa soglia definisce la durata massima della vita, un parametro che può essere usato per stimare altre medie della storia della vita (7, 8) (vedi nota 1 alla tabella 1). Negli esseri umani, la durata massima della vita è di quasi 100 anni, ma la fertilità nelle donne termina universalmente in circa la metà del tempo, ben prima di altri aspetti della fragilità fisiologica (9). La questione è come la selezione naturale sia arrivata a favorire questa componente “post-riproduttiva” distintamente umana della storia della vita.

Molti hanno ipotizzato che la risposta stia nel suggerimento di Williams (10) che la cessazione precoce della fertilità si sarebbe probabilmente evoluta quando la cura materna estesa divenne cruciale per la sopravvivenza della prole. Le madri anziane che smettevano di essere fertili e dedicavano il loro sforzo riproduttivo ad assicurare la sopravvivenza dei bambini già nati avrebbero lasciato più discendenti di quelle che continuavano gravidanze rischiose con bambini che difficilmente sarebbero sopravvissuti alla morte della madre.

L’ipotesi “smettere presto” continua a stimolare un lavoro utile (11-15), ma ci sono buone ragioni per essere scettici su di essa. Altri primati tra i quali la cura materna estesa è vitale non mostrano la prevista fine precoce della fertilità. Negli scimpanzé, per esempio, i dati disponibili indicano basse probabilità di sopravvivenza per i neonati tardivi (16-17), eppure una frazione sostanziale di femmine anziane continua a produrli (18). In effetti, la riproduzione umana non finisce presto rispetto alle altre scimmie. Le nostre durate riproduttive sono almeno altrettanto lunghe di quelle degli scimpanzé. La differenza evidente tra noi e le altre grandi scimmie sta nella bassa mortalità degli adulti che ci dà lunghe durate medie di vita dopo la menopausa. Questa caratteristica non è limitata alle popolazioni in cui la mortalità specifica per età è diminuita recentemente con i progressi della medicina scientifica. La struttura dell’età tra i cacciatori-raccoglitori senza accesso ai farmaci occidentali mostra una mortalità adulta decisamente bassa rispetto alle altre scimmie (12, 19). La figura spesso ristampata di Schultz (20) rende l’idea (Fig. 1) (vedi anche rif. 11). La longevità postmenopausale, non la cessazione precoce della fertilità, sembra essere la caratteristica derivata della nostra specie.

Ci sono due spiegazioni evolutive per l’invecchiamento: equilibrio mutazione-selezione e compromessi intertemporali nello sforzo riproduttivo (rivisto in rif. 21). Poiché i rischi di mortalità si accumulano nel tempo, ci sono meno individui nelle coorti più vecchie che la selezione può influenzare. Quindi la forza della selezione diminuisce con l’età (22). L’equilibrio mutazione-selezione è raggiunto quando la forza di selezione non è maggiore del tasso di mutazione. Gli effetti deleteri sulle prestazioni adattative si accumulano quindi a età più avanzate. I compromessi intertemporali portano alla senescenza perché i geni hanno effetti multipli. Gli stessi geni possono influenzare la fitness in modi diversi in fasi diverse della storia della vita di un individuo. I geni che hanno effetti positivi in giovane età possono essere favoriti anche se hanno effetti negativi più tardi nella vita. Quelli che hanno effetti positivi in tarda età saranno sfavoriti se hanno effetti negativi all’inizio della vita. La senescenza risulta da questa pleiotropia antagonista (10).

La nonna potrebbe rallentare l’invecchiamento in entrambi i modi. Rafforzerebbe la selezione contro le mutazioni deleterie ad azione tardiva aumentando il contributo ai pool genetici discendenti delle femmine più longeve attraverso il maggior successo riproduttivo delle loro figlie. Cambierebbe anche i compromessi tra effetti opposti espressi a età diverse. Una senescenza più lenta viene generalmente al costo di una fertilità ridotta nelle età più giovani (23). Se la mortalità delle scimmie adulte è in equilibrio su questo compromesso, allora le scimmie invecchiano presto per gli standard umani perché le mutazioni che aumenterebbero le prestazioni adattive in età più avanzate sono continuamente rimosse dalle riduzioni che quelle mutazioni impongono alla fertilità all’inizio della vita. La condivisione regolare del cibo tra madre e figlio potrebbe perturbare questo equilibrio aumentando i guadagni per le prestazioni somatiche tardive, dato che le vigorose donne anziane guadagnano più discendenti nutrendo i nipoti. L’aumento dello “sforzo somatico” che rallenta l’invecchiamento avverrebbe al costo di un minore “sforzo riproduttivo” nelle età più giovani. Ma i contributi delle femmine anziane aumenterebbero il successo riproduttivo dei partorienti più che abbastanza per compensare la spesa ridotta dei partorienti stessi. L’allattamento continuo, d’altra parte, che sarebbe in conflitto con la nonna, non sarebbe più favorito che in altre specie di scimmie. L’invecchiamento in tutti gli aspetti della fisiologia, eccetto la fertilità, sarebbe rallentato di conseguenza.

L’approccio dimensionale alle storie di vita di Charnov (7, 24, 25) fornisce un quadro per sviluppare e testare questo argomento. Le sue “regole di assemblaggio” per le storie di vita dei mammiferi sembrano abbastanza robuste. L’adattamento generale dei modelli empirici alle previsioni suggerisce che il modello di Charnov (CM) identifica i compromessi chiave che modellano le storie di vita dei mammiferi. Diverse estensioni del modello di base (24, 27) sono discusse altrove ma non giocano un ruolo nei confronti fatti qui.

Nel CM, la crescita è composta da due periodi: (i) dal concepimento all’indipendenza (svezzamento) e (ii) dall’indipendenza alla maturità. Alla maturità, la produzione precedentemente destinata alla crescita viene reindirizzata alla prole. I tassi di crescita sono approssimativamente una funzione allometrica della massa corporea (W) e un caratteristico “coefficiente di produzione” (A); i tassi di produzione individuali hanno la forma dW/dt = AWc, dove l’esponente c è ≈0.75. La dimensione adulta alla maturità (Wα) e la produzione disponibile per la prole variano direttamente con A, che è caratteristicamente bassa nei primati rispetto ad altri mammiferi (28) e persino più bassa negli esseri umani (12).

La MC assume che, data la mortalità degli adulti, la selezione stabilisce α (il periodo di crescita indipendente) in base al compromesso tra i benefici di crescere più a lungo e riprodursi prima. Poiché la produzione è una funzione della dimensione materna, generalmente aumenta con l’età della maturità. Il tempo disponibile per utilizzare questi guadagni dipende dal tasso di mortalità istantanea degli adulti (M). Man mano che questo tasso diminuisce (e la durata media della vita adulta aumenta), la selezione favorisce la maturità ritardata per raccogliere i benefici delle dimensioni maggiori. α e M variano quindi ampiamente ma inversamente. Il loro prodotto (αM) è approssimativamente invariante.

Se la longevità umana è stata estesa dalla nonna, allora l’età alla maturità dovrebbe essere ritardata di conseguenza. Gli esseri umani raggiungono la maturità ad un’età relativamente tardiva rispetto ad altri grandi primati corporei (Tabella 1). Il CM estrae informazioni precedentemente non apprezzate dalla differenza. αM per gli esseri umani è simile a quello di altre scimmie, il che implica che α è adattato all’intera durata della vita. L’estremo ritardo nella maturità per gli esseri umani, un’altra caratteristica umana evidente nel diagramma di Schultz (Fig. 1), indica che i guadagni ottenuti crescendo più a lungo prima di riprodursi si ripagano per tutta l’età adulta, includendo sia gli anni della maternità che quelli della nonna.

CM trova che, per un ampio campione di mammiferi (e per i primati separatamente), il rapporto tra le dimensioni all’indipendenza e quelle dell’adulto (Wo/Wα = δ) è approssimativamente costante (vedi figura 5.4 in rif. 24). La dimensione dello svezzamento scala approssimativamente in modo isometrico con la dimensione dell’adulto, mentre l’allometria della produzione è meno ripida. Così, le dimensioni dei piccoli aumentano più rapidamente con le dimensioni materne rispetto alla produzione che la madre può mettere in loro. Di conseguenza, la fecondità annuale (b) diminuisce all’aumentare dell’età della maturità (α). Le madri più grandi producono bambini più grandi ma meno; αb è un’altra invariante approssimativa.

Se l’ipotesi della nonna è corretta, le donne in età fertile dovrebbero produrre bambini più velocemente di quanto ci si aspetta a causa del contributo delle nonne alla produzione. Le nonne potrebbero influenzare la crescita dei bambini in due modi: (i) nutrendo le madri che allattano e i neonati, accelerando così la crescita dei neonati, che quindi raggiungono la dimensione dell’indipendenza più rapidamente e (ii) fornendo cibo ai piccoli, permettendo così ai neonati di essere svezzati prima. Qui consideriamo solo la seconda alternativa. Se gli esseri umani svezzano presto i neonati, δ dovrebbe essere relativamente basso. I valori nella tabella 1 mostrano che è basso come per tutte le grandi scimmie.

Il contributo della nonna deve aumentare la fecondità annuale delle figlie. La tabella 1 include stime di b per quattro specie di ominidi moderni. Come previsto, gli intervalli tra le nascite sono più brevi (b è più alto) per gli esseri umani. Poiché b scala inversamente con α, il valore di αb è di particolare interesse. αb per gli umani è almeno il doppio di quello delle altre grandi scimmie. L’ipotesi della nonna predice proprio questo risultato. αb dovrebbe essere alto perché incorpora la produzione sia delle madri che delle nonne. La produzione di tutta la durata della vita è concentrata negli anni della maternità.

Combinata con la CM, l’ipotesi della nonna può spiegare la lunga durata della vita dopo la menopausa, la tarda età alla maturità, lo svezzamento precoce e l’alta fertilità. Altre ipotesi sono state offerte per rendere conto di ciascuna di queste caratteristiche distintive della storia della vita umana individualmente (36, 37), ma tutte potrebbero essere aggiustamenti sistematici sul modello dei primati che seguono la nonna. Le idee di vecchia data sull’evoluzione umana possono essere proficuamente riviste in questa luce.

La nozione che l’infanzia sia stata estesa per permettere lo sviluppo di cervelli più grandi e l’apprendimento richiesto agli adulti umani competenti è stata a lungo un principio centrale della paleoantropologia, anche se una prospettiva ampia sulla variazione della storia della vita non la favorisce (38). Sono le durate della vita degli adulti che predicono l’età della maturità, non solo nei mammiferi ma anche in altre classi di vertebrati (24). Età di maturità molto tardive per le dimensioni del corpo si verificano in molte specie con piccoli cervelli e apprendimento limitato. Tra i primati non umani, i periodi giovanili sono molto più lunghi del necessario per imparare le abilità ecologiche dell’età adulta (39). Gli studi sui moderni cacciatori-raccoglitori indicano un’ampia variazione nelle età in cui i bambini iniziano a foraggiare, anche in circostanze ecologiche ampiamente simili (40). Non ci sono indicazioni che grandi differenze nel tempo trascorso a “praticare” influenzino le prestazioni degli adulti (41). Se la durata della vita favorisce una maturità più tardiva, poiché i vantaggi di crescere più a lungo prima di riprodursi superano il costo del ritardo, allora quel “tempo di attesa” può essere allocato in modi che migliorano la fitness del bambino. Tra i primati come noi, questi potrebbero includere un apprendimento sostanziale. Questo argomento traccia la freccia causale dalla lunga infanzia all’apprendimento, non il contrario (39).

Evidenziando il ruolo di approvvigionamento delle donne, l’ipotesi della nonna va anche contro l’idea che la lunga infanzia e la fertilità relativamente alta si siano evolute come risultati della caccia grossa degli uomini (37, 42). Altrove abbiamo contestato questo argomento per due motivi, uno che punta alla relativa inaffidabilità della caccia grossa come mezzo per sostenere le compagne e la prole (43, 44), l’altro alla probabilità che gli uomini abbiano più da guadagnare dall’accoppiamento che dallo sforzo genitoriale (45, 46). L’ipotesi della nonna non solo evita le ipotesi problematiche sugli obiettivi di foraggiamento degli uomini, ma mostra anche che diversi aspetti distintivi della storia della vita umana sono variazioni sistematiche sul modello dei primati.

Anche le inferenze sull’organizzazione della comunità tra gli ominidi ancestrali sono messe in discussione. Apparenti somiglianze nella composizione dei gruppi locali tra gli esseri umani e le altre scimmie africane, in particolare gli scimpanzé, hanno sostenuto le argomentazioni sui probabili modelli di dispersione natale tra gli ominidi ancestrali. Alla maturità, le femmine delle altre scimmie africane, a differenza delle femmine della maggior parte delle specie di scimmie, di solito lasciano l’unità sociale di nascita per unirsi a un’altra (47). Tra gli umani, la residenza post-matrimoniale è solitamente patrilocale (48). Il bias verso la dispersione natale femminile negli ominidi viventi ha suggerito che il modello potrebbe caratterizzare anche i membri passati del clade delle scimmie africane, compresi tutti gli ominidi (47, 49-51).

L’ipotesi della nonna dirige l’attenzione sulle probabili pressioni ecologiche per la variazione. L’uso di risorse ad alto rendimento che i giovani non possono gestire favorisce le madri e le figlie che rimangono insieme. Man mano che le figlie crescono, acquisiscono la forza e l’abilità necessarie per aiutare a nutrire i loro fratelli minori (5, 41). Quando le figlie maturano, l’assistenza delle madri anziane continua a rafforzare i benefici della vicinanza (3).

Le tabulazioni interculturali mostrano che c’è una variazione nella direzione attesa; la patrilocalità è meno frequente tra i cacciatori-raccoglitori nonquestri e non dipendenti dalla pesca rispetto al campione dell’Atlante etnografico nel suo complesso (56% contro 71%) (52, 53). Tra i cacciatori-raccoglitori, la tendenza alla matrilocalità aumenta con il contributo relativo delle donne alla sussistenza e (separatamente) con una maggiore dipendenza dalla raccolta (48).

Anche se ci si aspetta che gli esseri umani moderni mostrino più variazioni nell’organizzazione sociale con l’ecologia locale rispetto ai primati non umani, anche altre scimmie mostrano variazioni sia all’interno che tra le popolazioni. Le femmine di scimpanzé spesso migrano alla maturità, ma non sempre (16, 54). In una comunità, i test di paternità hanno mostrato che più della metà dei neonati campionati non erano stati generati da maschi residenti (55), rivedendo le stime dei costi di inbreeding per le femmine non disperdenti e sollevando anche domande sulla frequenza della dispersione femminile in quella popolazione. A volte sono i maschi a disperdersi (56). In cattività, gli scimpanzé maschi costruiscono e manipolano facilmente alleanze con estranei non imparentati (57), suggerendo una storia evolutiva che ha favorito queste capacità.

Le femmine anziane potrebbero influenzare la fertilità dei compagni dei loro figli attraverso la condivisione del cibo così come quella delle loro figlie. Ma l’ipotesi della nonna, combinata con le regole di assemblaggio del CM e la variazione nelle storie di vita delle scimmie qui evidenziate, favorisce la co-residenza tra le madri anziane e le loro figlie. Modelli di foraggiamento coincidenti tra madre e figlia matura, con benefici crescenti per le figlie più grandi che aiutano i fratelli minori, guiderebbero questa transizione. Inoltre, qualsiasi effetto sulla produzione di discendenti attraverso il compagno di un figlio sarebbe diluito dalla paternità incerta.

L’importante questione delle storie di vita maschile è qui lasciata senza spiegazione. Una maggiore selezione contro la senescenza nelle donne avrebbe sicuramente effetti correlati sugli uomini, ma le pressioni di selezione sulle storie di vita maschili sarebbero necessariamente diverse (una questione discussa ulteriormente in rif. 3, pp. 573-574).

Ci aspettiamo che la fornitura di routine madre-figlio sia stata inizialmente favorita in condizioni ecologiche che promuovevano l’accesso a risorse che producevano alti tassi di ritorno per gli adulti ma non per i giovani giovani. Questo modello permetterebbe l’espansione in habitat precedentemente non occupati e allenterebbe gli effetti dipendenti dalla densità sulla mortalità giovanile (7, 12, 24), stimolando così forti aumenti nelle densità della popolazione locale. Entrambi gli effetti dovrebbero essere evidenti dal punto di vista archeologico. I cambiamenti nella storia della vita avviati dalla nonna dovrebbero essere segnati dall’evidenza di un’età più avanzata alla maturità e da un aumento della durata della vita postmenopausale.

I dati archeologici e paleontologici disponibili suggeriscono almeno tre possibili date per l’evoluzione di questo insieme distintamente umano di tratti comportamentali e della storia della vita. La comparsa iniziale di Homo erectus (più strettamente ergaster) 1,8 milioni di anni fa (58) è associata a una maturità ritardata rispetto agli ominidi precedenti (59) e a un’ampia dispersione in habitat precedentemente non occupati al di fuori dell’Africa (60). I primi sapiens arcaici si diffusero a latitudini più elevate (62) e potrebbero essere stati i primi a mostrare il modello specifico di maturità ritardata tipico degli esseri umani moderni (63). In alternativa, il modello moderno potrebbe non essere apparso fino a ≈50.000 anni fa, in coincidenza con la dispersione dei sapiens anatomicamente moderni, che potrebbero aver goduto di un successo ecologico e competitivo senza precedenti perché avevano ciò che mancava ad altri ominidi precedenti (64): lunghe durate di vita postmenopausali e le dinamiche di popolazione associate sottoscritte dalle nonne.

• Ricevuto il 24 luglio 1997.
• Accettato il 18 novembre 1997.