Het gebouw aan Bleecker Street 144 in Greenwich Village waarin uiteindelijk de Bleecker Street Cinema zou worden gevestigd, werd oorspronkelijk in 1832 gebouwd als twee rijtjeshuizen op 144 en 146 Bleecker Street. Placido Mori verbouwde 144 in 1883 tot het restaurant Mori. Zoals architectuurhistoricus Christopher Gray schreef:
Op een gegeven moment raakte Mori bevriend met een beginnende architect, Raymond Hood, gaf hem een tabblad van het huis en een appartement op de bovenverdieping en liet hem in 1920 een nieuwe gevel ontwerpen voor het gebouw dat ook 146 Bleecker omvatte. Hood gaf de gebouwen een rij Dorische zuilen over de eerste verdieping, imitatie Federal lateien boven de ramen en een terugliggend penthouse atelier.
Mori sloot in 1937. Het gebouw bleef leeg tot 1944, toen politieke en activistische organisaties, waaronder het Free World House, er twee jaar lang hun hoofdkantoor vestigden. Enige tijd daarna werd de ruimte het Restaurant Montparnasse. In 1959 was het gebouw eigendom van de New York University.
Filmmaker en sociaal activist Lionel Rogosin richtte in 1960 de 200 stoelen tellende Bleecker Street Cinema op om zijn controversiële film Come Back, Africa uit 1959 te vertonen. In het begin van de jaren zestig vertoonde de onafhankelijke filmmakersgroep The Film-Makers’ Cooperative, waarvan Rogosin een aanhanger was, er experimentele films in de vorm van middernachtvoorstellingen. Al snel werd de zaal, in de woorden van filmcriticus en historicus James Hoberman, een van de “drie belangrijkste revivalhuizen: The New Yorker, the Bleecker Street en the Thalia”, in New York City tijdens de jaren 1950 en 1960.
Filmcriticus Rudy Franchi, ooit programmadirecteur van het theater, herinnerde zich dat de kat van het huis, Breathless, genoemd naar die film van Godard, vaak “ontsnapte uit het kantoorgedeelte en het filmscherm begon te beklimmen. … Ik kreeg soms een zoem op de huistelefoon van de projectiecabine met de korte boodschap ‘Kat zit op het scherm’. De theaterkat die in 1990 de zaal sloot, kreeg de naam Wim, naar regisseur Wim Wenders.
Sid Geffen kocht het theater in 1973 of 1974, en runde het met zijn vrouw, toen Jackie Raynal geheten. Datzelfde jaar kocht Geffen de Carnegie Hall Cinema, ondergronds gehuisvest onder de beroemde muziekhal. De toekomstige medeoprichter van October Films en United Artists studiobaas Bingham Ray begon zijn filmcarrière in 1981 als manager en programmeur in het theater, en de oude Film Forum programmeur en filmhistoricus Bruce Goldstein had zijn eerste baan in het New Yorkse theater in de twee zalen van Geffen. Geffen overleed in 1986.
In 1990 zei zijn weduwe, inmiddels hertrouwd en Jackie Raynal-Sarré geheten, dat omdat Geffen geen testament had nagelaten, zij samenwerkte met projectontwikkelaar John Souto om Geffen’s kinderen uit een eerder huwelijk uit te kopen. Ze zei verder dat Souto, nadat hij haar vier jaar lang voor 160.000 dollar per jaar had verhuurd, de huur had verhoogd tot 275.000 dollar, meer dan het theater kon opbrengen. Na een rechtszaak en een gerechtelijke procedure gelastte een rechter de twee mede-eigenaars een bod uit te brengen op het gebouw. “Wij kwamen met 3,3 miljoen dollar en hij met 3,4 miljoen,” zei Raynal-Sarré. In zijn definitieve configuratie had het een hoofdzaal met 171 zitplaatsen, en de James Agee-zaal met 78 zitplaatsen.
Het theater sloot op 6 september 1990. De laatste film die begon was Aki Kaurismäki’s 74 minuten durende Ariel, en de laatste film die eindigde was de bijna twee uur durende Jesus of Montreal. De laatste film in de James Agee-zaal was Roger Stigliano’s Fun Down There. In november van dat jaar werd de zaal heropend als een homofilmtheater voor volwassenen. Enige tijd later keerde het terug naar zijn art-house wortels en sloot voor de laatste keer op maandagavond 2 september 1991. De laatste films waren Alex van Warmerdams Nederlandse komedie Voyeur; de documentaire Jimi Hendrix at the Isle of Wight; Ari Roussimofs oorlogsveteranendrama Shadows in the City; en Francis Teri’s horrorfilm Suckling. De laatste exploitant van het theater was Nick Russo Nicolaou.