De abundantie en bijtpatronen van Culex quinquefasciatus Say (Culicidae) in de kustregio van Nigeria

Abstract

Deze studie had tot doel de abundantie en bijtpatronen van Culex quinquefasciatus in de kustregio van Nigeria vast te stellen. Verzamelingen werden gedaan door menselijke landingsvangst en door CDC miniatuur lichtvallen van september 2005 tot augustus 2006. In totaal werden 3798 C. quinquefasciatus vrouwtjes verzameld. Het grootste aantal vrouwtjes werd gevangen in de maand augustus en vertegenwoordigde bijna een kwart (24,0%) van het totale aantal verzamelde vrouwtjes. In totaal was 38,8% van de ontleedde vrouwtjes parous. De abundantie van C. quinquefasciatus volgde het patroon van de regenval, waarbij de populatie zich begon uit te breiden bij het begin van de regens. De grootste toename werd gevonden nadat de temperatuur zijn hoogtepunt had bereikt. De gemiddelde bijtincidentie was 3,2 maal hoger in het regenseizoen dan in het droge seizoen, terwijl het transmissie-potentieel hoger was in het droge seizoen. C. quinquefasciatus wordt momenteel beschouwd als een bijtende overlast die nog geen epidemiologisch belang van betekenis heeft. De bestrijding ervan moet worden opgevoerd voor het te laat is.

1. Inleiding

C. quinquefasciatus Say is een kosmopolitische mug met een wereldwijde verspreiding, vooral in de tropische en subtropische gebieden en wordt geassocieerd met menselijke woningen. De volwassen vrouwtjes leggen eieren bij voorkeur in relatief grote, permanente aquatische habitats met hoge concentraties ontbindend organisch materiaal, zoals rioolwaterzuiveringsinstallaties en septische tanks. Onvolwassen stadia van deze soort kunnen echter worden aangetroffen in kunstmatige containers die vaak met verontreinigd of organisch rijk water zijn gevuld, maar zelden in dezelfde container samenleven met de dengue-vector Aedes aegypti .

C. quinquefasciatus, de zuidelijke huismug, is de laatste jaren relatief goed bestudeerd waarschijnlijk vanwege zijn rol in de overdracht van belangrijke menselijke ziekten zoals lymfatische filariasis in de stad, Saint Louis encephalitis virus (SLEV), en Western equine encephalitis virus . In de subregio West-Afrika zijn de Culexmuggen nog geen vectoren van filariasis. Zij zijn potentiële vectoren aangezien er minimale aanwijzingen zijn dat Culex muggen bijdragen aan de overdracht van de ziekte .

Het proces van snelle verstedelijking en ongeplande groei van steden heeft geresulteerd in de productie van muggenhabitats die het broeden van een verscheidenheid van ziektedragers en dientengevolge ziekteoverdracht bevorderen. Gebruikmakend van goten, afwateringskanalen en andere bronnen van organisch rijk, stilstaand water voor ovipositie en larvale ontwikkeling , zijn C. pipiens muggen meestal overvloedig aanwezig in stedelijke omgevingen. Ze voeden zich met mensen, vogels en zoogdieren. Doordat ze zich voeden met vogels zijn ze de ideale vector voor vogelziekteverwekkers zoals WNV en SLEV. Doordat ze zich voeden met mensen en andere zoogdieren fungeren ze als een belangrijke overbrengingsvector. Het bijtgebied bij mensen is bij voorkeur het voetgebied.

Naast het belang voor de volksgezondheid veroorzaakt C. quinquefasciatus door zijn overlast veroorzakende bijtgedrag enorme nachtelijke ongemakken en allergische reacties. De overlast door bijtincidenten treft meestal een groter deel van de bevolking dan het deel van de bevolking dat door de muggensoort overgebrachte ziekten heeft. Soms kan het overlastniveau extreem hoog en ondraaglijk zijn. Deze situatie wordt nog verergerd door het feit dat de gevoeligheid van C. quinquefasciatus voor pyrethroïden zoals permethrin en deltamethrin relatief lager is dan die van de anophelines zoals Anopheles gambiae s.l. en An. funestus s.l. .

Het vinden van efficiënte en kosteneffectieve bestrijdingsmaatregelen tegen C. quinquefasciatus en andere vectoren en hinderlijke bijters is lange tijd de prioriteit gebleven van wetenschappers wereldwijd. Aangezien de ecologische plasticiteit van C. quinquefasciatus nuttig kan zijn bij het bepalen van een kosteneffectief bestrijdingsbeleid, kan de nood aan een uitgebreide studie om de bijtkarakteristieken van de muggensoort te bepalen niet genoeg benadrukt worden. Verder zal een studie naar de pariteit van de muggen een basisinformatie verschaffen die nodig is om de effectiviteit van beheersmaatregelen te meten. Voor zover wij weten is een dergelijk onderzoek nog niet gerapporteerd in Nigeria. Deze studie is daarom gericht op het bepalen van de abundantie en bijtpatronen van C. quinquefasciatus in het kustgebied van Nigeria.

2. Materialen en Methoden

2.1. Verzameling en onderzoek van C. quinquefasciatus

De volwassen muggen werden ’s nachts bemonsterd door CDC miniatuur lichtvallen (LTs) en door menselijke landingsvangsten (HLCs). Een verzamelaarsteam van vier personen verzamelde alle muggen. Elke week, gedurende 12 maanden van september 2005 tot augustus 2006, werden in totaal 2 nachtelijke HLC en 2 nachten LT-collecties (6 LT’s elke nacht) uitgevoerd.

De studie werd uitgevoerd in Umuowa Ibu in Okigwe Local Government Area, Imo State, Nigeria. Het is een homogene gemeenschap van het inheemse Ibo-volk, de overheersende stam in het zuidoosten van Nigeria. Hun huizen zijn gerangschikt in familiale nederzettingspatronen, aangezien de huizen zijn gerangschikt in familieclusters. Het gebied is heuvelachtig met karakteristieke golvende vlaktes. Er zijn in totaal zeven stromen en drie rivieren in het gebied, en landbouw is de voornaamste bezigheid. Andere overheersende bezigheden zijn vissen, handel drijven en ambachtelijk werk.

De nachtelijke vangsten werden verricht in een centraal gelegen huis in Umuowa Ibu. Het vangteam van vier personen wisselde paarsgewijs af tussen verzamelen en rusten. Elk paar verzamelaars verzamelde gedurende een uur en rustte het volgende uur terwijl het andere paar verzamelde. De verzamelaars ontblootten hun voeten en benen tot aan de knie, en de muggen werden verzameld met behulp van aspirators. De verzamelingen begonnen buiten om 1800 uur en gingen door tot 2200 uur, wanneer de dorpelingen normaal naar bed gingen. Verzamelingen binnenshuis begonnen dus om 2200 uur en gingen door tot 0600 uur. De groepen verzamelaars en de werktijden werden systematisch op elke vangdag gewisseld om elke mogelijke vertekening te elimineren die zou kunnen ontstaan door de aantrekkelijkheid en de vangkracht van elk individu. De uurlijkse verzamelingen muggen werden apart gehouden in geëtiketteerde bekers, die bedekt waren met fijne nylon netten die met elastiekjes werden vastgehouden. Na elke uurverzameling werden de bekers met muggen aan de bovenkant voorzien van een watje en koel bewaard in een geïsoleerde doos met koelelementen totdat de muggen geïdentificeerd en ontleed konden worden.

De lichtval-vangsten werden gelijktijdig uitgevoerd met de menselijke landingsnacht-vangsten. Elke vangstnacht werden C. quinquefasciatus verzameld met lichtvallen in zes huizen. Deze huizen werden zo gekozen dat zij alle delen van de studiegebieden en de drie verschillende waargenomen huistypen vertegenwoordigden. De lichtvallen werden gebruikt in kamers waar slechts één bewoner sliep. De bewoner werd geleerd hoe de val aan- en uit te zetten en kreeg ook een niet-geïmpregneerd bednet voor gebruik rond het bed tijdens het slapen. De vallen werden om 1800 uur aangezet en om 0600 uur uitgezet. De vallen werden geleegd en de verzamelde muggen werden in koelboxen bewaard tot ze geïdentificeerd en eventueel ontleed werden.

2.2. Dissectie van C. quinquefasciatus vrouwtjes in het laboratorium

Aan het einde van elke vangweek werden de verzamelde muggen naar het basislaboratorium gebracht om geïdentificeerd en gedissecteerd te worden. C. quinquefasciatus werd gesekst en geïdentificeerd op basis van uitwendige morfologie naar Gillies en Coetzee , Gillies en de Meillon , en Edwards.

Alle levende en geïdentificeerde vrouwelijke C. quinquefasciatus die ’s nachts gevangen werden met de menselijke landingsvangstmethode werden ontleed, terwijl alleen willekeurig gekozen monsters van de in de lichtvallen gevangen exemplaren werden ontleed. De geïdentificeerde C. quinquefasciatus werden met ether neergeslagen en in petrischaaltjes met vochtige watten bewaard om uitdroging te voorkomen. Na verwijdering van poten en vleugels werden de vrouwtjes C. quinquefasciatus op een objectglaasje in een druppel zoutoplossing gelegd, en werden de eierstokken eruit gehaald en snel overgebracht in een druppel gedestilleerd water op het objectglaasje, waar men ze liet drogen alvorens ze onder sterke vergroting te onderzoeken op tracheale strengen en te classificeren als parous of nulliparous . Alle vrouwtjes C. quinquefasciatus werden volledig ontleed, of ze nu parous of nulliparous waren.

2.3. Data Analysis

Voor de entomologische en klinische onderzoeken werd het SPSS for Windows pakket gebruikt voor het invoeren van de gegevens, en waarden < 0.05 werden ook als statistisch significant beschouwd bij de statistische tests. De Mantel Haenszel test, met stratificatie naar seizoen, werd gebruikt voor de vergelijking van het percentage parous vrouwtjes tussen het droge (van november tot maart) en het regenseizoen (van april tot oktober). Het parous percentage werd als volgt berekend:

Circadiane bijtpatronen en pariteitspatronen werden geanalyseerd om na te gaan op welke uren respectievelijk het meest en het meest parieus werd gebeten; chi-kwadraattoets werd gebruikt voor de analyse.

3. Resultaten

3.1. Abundantie en Seizoensgebondenheid

De zes lichtvallen vingen in totaal 5699 wijfjes, waarvan 929 (36,7%) parous waren. De maandelijkse relatieve abundantie van C. quinquefasciatus volgens de menselijke vangst in de lichtvallen is weergegeven in tabel 1. In totaal werden 3798 C. quinquefasciatus vrouwtjes verzameld, waarvan 82,0% overleefde tot ze werden ontleed. Het grootste aantal vrouwtjes werd gevangen in de maand augustus, en het vertegenwoordigde bijna een kwart (24,0%) van de totale jaarlijkse verzameling van 3798. Het kleinste aantal vrouwtjes werd gevangen in de maand november en vertegenwoordigde 1,0% van de totale jaarlijkse collectie. In totaal was 38,8% van de ontleende wijfjes parous. Het hoogste paringspercentage (68,0%) werd waargenomen in de maand november, terwijl het laagste (29,0%) werd waargenomen in de maand mei.

In totaal bleef 82,0% van alle gevangen wijfjes in leven en werd ontleed, waarvan 38,8% parous was. Het paringspercentage was significant hoger in het droge seizoen (48,5%; van november tot maart) dan in het regenseizoen (36,1%; van april tot oktober) (-test; voor beide tests). Het hoogste percentage parous vrouwtjes (68,0%) werd verkregen in de droge maand november, terwijl het laagste percentage (29,0%) werd verkregen in de regenachtige maand mei.

De abundantie van C. quinquefasciatus volgde het patroon van de regenval, en de populatie begon zich uit te breiden bij het begin van de regens. De grootste toename werd gevonden na het hoogtepunt van de temperatuur.

3.2. Circadiaan bijtpatroon

De circadiane bijtactiviteiten van C. quinquefasciatus zijn weergegeven in tabel 2. C. quinquefasciatus kwam even vaak buiten als binnen voor. De buitencollecties maakten 47,9% van de totale collecties uit. De piek van het circadiane bijten lag tussen 18.00 en 20.00 uur buiten, maar het bijten daalde gestadig tot het laagste niveau tussen 03.00 en 04.00 uur alvorens weer te stijgen.

3.3. Parous Rates

De circadiane variatie in pariteit van C. quinquefasciatus werd waargenomen (zie tabel 3). Het hoogste pariteitspercentage werd met 51,7% verzameld tussen 22.00 en 23.00 uur. Relatief hogere pariteitspercentages werden waargenomen in het vroege deel van de nacht, tijdens de vangsten in de open lucht. Het laagste percentage parieuze wijfjes (28,4%) werd gevangen tussen 05.00 en 06.00 uur in de ochtend. Het percentage parere vrouwtjes dat tussen de piek van 22.00 tot 02.00 uur werd verzameld (46,7%) was significant hoger dan het percentage parere vrouwtjes dat gedurende de rest van de nacht werd verzameld (35,0%) (-test; ). De pariteit was omgekeerd evenredig met de relatieve abundantie van C. quinquefasciatus.

Voor C. quinquefasciatus overleefden ook meer vrouwtjes tot ontlezing in het regenseizoen dan in het droge seizoen, en het verschil was statistisch significant ( = 25.56; ). Het gemiddelde aantal bijten was 3,2 maal hoger in het regenseizoen dan in het droge seizoen, terwijl het transmissie-potentieel hoger was in het droge seizoen (zie tabel 4).

4. Discussie

4.1. Eenduidigheid en Seizoensgebondenheid

Eerdere studies in het aangrenzende Igwun rivierbekken wezen uit dat potentiële culicine muggen vectoren van W. bancrofti overvloedig aanwezig waren in het gebied. C. quinquefasciatus was de tweede meest voorkomende mug, goed voor 38.3% van het totale aantal muggen gevangen in het studiegebied van de Lower Imo River Basin. Er waren duidelijke seizoensvariaties in de overvloed aan muggen. Alle muggensoorten waren talrijker tijdens het regenseizoen dan tijdens het droge seizoen. Dit komt overeen met de patronen waargenomen door Lindsay et al. en door Gajanana et al. Dit is begrijpelijk omdat de regens meer broedplaatsen beschikbaar maken. De seizoensgebondenheid van de overvloed aan muggenvectoren is ook waargenomen in veel andere endemische gebieden, waaronder Pondicherry in India. De dienst stelde vast dat de pieken van bijten door C. pipiens quinquefasciatus plaatsvonden van maart tot mei (laat droog tot vroeg nat seizoen) en in september (laat nat seizoen) in het noorden van Nigeria.

Pieken in vrouwelijke muggendichtheid waren er in het regenseizoen en aan het begin van het droge seizoen in stedelijke gebieden in Upper Volta , in landelijke gebieden , en in het begin van het regenseizoen in Kaduna, Noord-Nigeria . De gemiddelde dichtheden in West-Afrika in het regenseizoen zijn vaak tien keer zo hoog als de dichtheden in het droge seizoen .

Andere factoren dan het klimaat en de beschikbaarheid van broedplaatsen kunnen de populatiedichtheid beïnvloeden . Een van die factoren is het vermogen van vectoren om menselijke activiteiten in hun voordeel uit te buiten, bijvoorbeeld om zich voort te planten en zichzelf in stand te houden. De voortplantingsgewoonte van C. quinquefasciatus is zeer interessant omdat hij de neiging vertoont gebruik te maken van de voedselverwerkingsgewoonten van de mensen in de studiegebieden van het stroomgebied van de Imo, wier hoofdvoedsel gefermenteerde cassave, Manihot utillissema, is. De maniok wordt dagenlang in water gefermenteerd om het giftige cyanide kwijt te raken. Fermentatie door weken is een effectieve verwerkingsmethode die alle cyanogene stoffen tot verwaarloosbare niveaus reduceert, waardoor cassave een veilig product voor consumptie wordt. Deze praktijk is meer uitgesproken in het hooggelegen gebied dan in het kustgebied. C. quinquefasciatus plant zich in het Imo River Basin-gebied voort in potten met gefermenteerde cassave, hetgeen een ander voorbeeld is van de succesvolle exploitatie van de gewoonten van de bevolking voor zelfbehoud door de vectoren. Het kweken van C. quinquefasciatus in potten met gistende cassave is ook gemeld in het gebied rond Nsukka in Oost-Nigeria. Evenzo heeft Udonsi melding gemaakt van een grote overvloed van Culex sp. in het stroomgebied van de Igwun-rivier waar deze voedselverwerkingsmethode ook veel voorkomt. Deze gewoonte om voedsel te verwerken is het hele jaar door gebruikelijk en kan er dus voor zorgen dat C. quinquefasciatus zich het hele jaar door voortplant. Dit is in overeenstemming met de bewering dat menselijke activiteit het patroon van ziekteoverdracht in de tropen wijzigt.

C. quinquefasciatus broedt gewoonlijk in open afvoerkanalen, open of gebarsten septische tanks, overstroomde putlatrines en afvoerkanalen, vooral wanneer deze verontreinigd zijn met organisch materiaal . Andere broedplaatsen van C. quinquefasciatus in het gebied zijn natuurlijke containers met rottende Mbele-vruchten en gebroken zuignappen. Hij broedt ook in septische tanks in de naburige stad Okigwe.

De temperatuur neigde een omgekeerd evenredig verband te hebben met de relatieve overvloed van muggen, terwijl de regenval een positief verband had met de relatieve overvloed van C. quinquefasciatus in beide delen van het stroomgebied van de Imo rivier. In Brazilië correleerde de maandelijkse dichtheid niet met temperatuur en regenval.

De jaarlijkse bijtincidentie (ABR) (een schatting van het aantal van een bepaalde vector dat een persoon komt bijten die gedurende alle bijturen van de vector elke dag gedurende een jaar wordt blootgesteld aan bijten) voor C. quinquefasciatus was 13.847 beten/persoon/jaar (HLC) en 10.128 beten/persoon/jaar (LT) in het studiegebied van de Lower Imo River Basin. De jaarlijkse bijtcijfers variëren van plaats tot plaats en soms van jaar tot jaar. Het ABR voor C. quinquefasciatus in deze studie is het niet eens met de oude populaire overtuiging dat de bijtincidentie van C. quinquefasciatus een goede indicator is van de urbanisatiegraad van een gebied. Met zijn vermogen om menselijk gedrag uit te buiten voor zijn eigen voortbestaan, zoals geïllustreerd in deze studie, koloniseert C. quinquefasciatus in toenemende mate niet-stedelijke gebieden.

4.2. Het circadiane bijtpatroon

Het circadiane bijtgedrag van C. quinquefasciatus vertoonde een piek tussen 18.00 en 20.00 uur buitenshuis in het studiegebied van de Lower Imo River Basin. Dit is in tegenstelling tot eerdere studies die een bijtpiek na middernacht aantoonden in West- en Oost-Afrika waar het een gevestigde vector is. Onze studie was aangepast aan de routine tijden van de lokale bevolking in die zin dat de muggenmonstername buiten werd gedaan gedurende de tijd dat de mensen gewoonlijk buiten verbleven (tot 22.00 uur) en binnen (22.00-06.00 uur) wanneer ze normaal gesproken binnen waren. Een individu in het studiegebied van de Lower Imo River Basin kreeg 52.1% van de C. quinquefasciatus beten buitenshuis en 47.9% binnenshuis. Het is bekend dat de overvloed, aantrekkelijkheid en beschikbaarheid van de menselijke gastheer het bijtgedrag van de vector beïnvloedt. Voor C. pipiens fatigans is aangetoond dat de menselijke dichtheid van primair belang is.

Het pariteitspercentage was hoger in het droge seizoen, waardoor het transmissiepotentieel in die periode toenam. Het pariteitspercentage in deze studie was lager dan gemeld in Tanzania. Het regenseizoen is langer dan het droge seizoen in het studiegebied. Het percentage vrouwtjes van C. quinquefasciatus dat overleefde vanaf het moment van verzamelen tot het moment van ontleden was in het regenseizoen significant hoger dan in het droge seizoen. Dit kan verklaard worden door duidelijke verschillen in vochtigheidsgraad tussen de seizoenen. Er was een overwicht van oudere muggen tijdens het droge seizoen vergeleken met het regenseizoen, zoals blijkt uit de hogere pariteitscijfers in het eerste dan in het tweede. Dit was in tegenspraak met de bevindingen in Brazilië waar een hoger percentage nullipara vrouwtjes werd aangetroffen tijdens de drogere maanden, terwijl gravide vrouwtjes vaker voorkwamen in de regenachtige maanden. Dit kan natuurlijk niet te wijten zijn aan een hogere sterfte tijdens het regenseizoen, want de hogere vochtigheidsgraad tijdens dit seizoen zorgt voor gunstige omstandigheden voor overleving, zoals is gebleken uit de hogere overlevingspercentages van voor dissectie gehouden wijfjes tijdens het regenseizoen dan tijdens het droge seizoen. De verklaring is een hogere productie van nulliparous muggen tijdens het regenseizoen als gevolg van de beschikbaarheid van meer broedplaatsen.

De C. quinquefasciatus is een potentiële vector van filariasis die ernstige gevolgen kan hebben voor de epidemiologie van filariasis in landelijke delen van West-Afrika. Na verloop van tijd kan hij epidemiologisch belangrijk worden, niet alleen voor de overdracht van filariasis in de steden, maar ook voor de overdracht van filariasis op het platteland in Nigeria en in West-Afrika in zijn geheel. Bij een experiment in het laboratorium in Nigeria bleken 76,6% van deze muggensoort infectieuze L3 larven te bevatten, hetgeen wijst op compatibiliteit tussen de lokale stam van de filariaparasiet en deze muggensoort in dit gebied. De mogelijke betrokkenheid van Culex soorten bij de overdracht van lymfatische filariasis in noord Nigeria werd al veel eerder gesuggereerd, terwijl W. bancrofti larven zijn gevonden in C. antennatus . Culexen, samen met Anopheles en Aedes soorten, zijn beschuldigd als vectoren van bancroftian filariasis in verschillende ecologische zones van de wereld. C. quinquefasciatus is steeds belangrijker geworden als vector in stedelijke gebieden in het Caribisch gebied, Latijns-Amerika, China, Egypte, Zuid-Azië, en ook in Oost-Afrika. De verplaatsing van besmette mensen van het West-Afrikaanse platteland naar de grote West-Afrikaanse stedelijke centra, waar C. quinquefasciatus nu goed is ingeburgerd, zou ertoe kunnen leiden dat W. bancrofti zich steeds beter aanpast aan C. quinquefasciatus . Dit zou een nieuw zicht kunnen openen op epidemiologische uitdagingen bij de overdracht van filariasis in de West-Afrikaanse regio.

5. Conclusie

C. quinquefasciatus wordt momenteel beschouwd als een bijtende plaag die nog geen belangrijk epidemiologisch belang heeft. Onderzoek wijst uit dat hij een belangrijke rol zou kunnen gaan spelen bij de overdracht van filariasis in West-Afrika, net als momenteel in Oost-Afrika het geval is. Inspanningen voor de bestrijding moeten worden opgevoerd voordat het te laat is, want een steek in de tijd redt negen.

Aankondigingen

De bijdragen van het menselijke aasteam bestaande uit Edwin Uttah, Jacob Ndukwu, Stephen Uttah, Verny, en Francis Uttah en het veldondersteuningsteam bestaande uit Bassey Cobham en Christopher Uzoma worden zeer gewaardeerd. De hulp van het laboratoriumpersoneel, de heer Akpan en Comfort Nwankwoala, wordt hierbij erkend.