Das Gebäude in der Bleecker Street 144 in Greenwich Village, in dem später das Bleecker Street Cinema untergebracht werden sollte, wurde ursprünglich 1832 als zwei Reihenhäuser in der Bleecker Street 144 und 146 erbaut. Placido Mori baute das Haus 144 im Jahr 1883 zum Restaurant Mori um. Der Architekturhistoriker Christopher Gray schrieb:
Irgendwann freundete sich Mori mit einem unerfahrenen Architekten, Raymond Hood, an, gab ihm ein Haus und eine Wohnung im Obergeschoss und ließ ihn 1920 eine neue Fassade für das Gebäude entwerfen, um 146 Bleecker einzubeziehen. Hood verlieh dem Gebäude eine Reihe dorischer Säulen über dem ersten Stock, imitierte föderale Oberschwellen über den Fenstern und ein zurückgesetztes Penthouse-Atelier.
Mori schloss 1937. Das Gebäude blieb bis 1944 unbewohnt, als politische und aktivistische Organisationen wie das Free World House dort zwei Jahre lang ihren Sitz hatten. Irgendwann danach wurde das Gebäude zum Restaurant Montparnasse. Ab 1959 gehörte das Gebäude der New York University.
Der Filmemacher und Sozialaktivist Lionel Rogosin gründete 1960 das Bleecker Street Cinema mit 200 Plätzen, um seinen umstrittenen Film Come Back, Africa aus dem Jahr 1959 zu zeigen. In den frühen 1960er Jahren zeigte die Gruppe unabhängiger Filmemacher The Film-Makers‘ Cooperative, zu deren Unterstützern Rogosin gehörte, dort experimentelle Filme als Mitternachtsvorführungen. Schon bald wurde das Kino nach den Worten des Filmkritikers und Historikers James Hoberman zu einem der „drei wichtigsten Revival-Häuser“: Das New Yorker, das Bleecker Street und das Thalia“ in New York City während der 1950er und 1960er Jahre.
Der Filmkritiker Rudy Franchi, einst Programmdirektor des Theaters, erinnerte sich, dass die Hauskatze Breathless, benannt nach dem Godard-Film, oft „aus dem Bürobereich ausbrach und auf die Leinwand kletterte. … Manchmal klingelte das Haustelefon aus der Vorführkabine mit der knappen Nachricht ‚Katze auf der Leinwand'“. Bei der Schließung des Kinos im Jahr 1990 wurde die Katze Wim genannt, nach dem Regisseur Wim Wenders.
Sid Geffen kaufte das Kino 1973 oder 1974 und leitete es mit seiner Frau, die damals Jackie Raynal hieß. Im selben Jahr kaufte Geffen das Carnegie Hall Cinema, das sich unter der berühmten Musikhalle befand. Der spätere Mitbegründer von October Films und Studioleiter von United Artists, Bingham Ray, begann seine Filmkarriere 1981 als Manager und Programmgestalter in diesem Kino, und der langjährige Programmgestalter des Filmforums und Filmhistoriker Bruce Goldstein hatte seinen ersten New Yorker Theaterjob in Geffens beiden Spielstätten. Geffen starb 1986.
Im Jahr 1990 sagte seine Witwe, die inzwischen wieder verheiratet war und den Namen Jackie Raynal-Sarré trug, dass Geffen kein Testament hinterlassen habe und sie sich mit dem Bauunternehmer John Souto zusammengetan habe, um Geffens Kinder aus einer früheren Ehe auszukaufen. Sie sagte weiter, dass Souto, nachdem er ihr das Gebäude vier Jahre lang für 160.000 Dollar jährlich vermietet hatte, die Miete auf 275.000 Dollar erhöhte, mehr als das Theater tragen konnte. Nach einer Klage und einem Gerichtsverfahren ordnete ein Richter an, dass die beiden Miteigentümer ein Gebot für das Gebäude abgeben sollten. „Wir boten 3,3 Millionen Dollar und er 3,4 Millionen Dollar“, sagte Raynal-Sarré. In seiner endgültigen Konfiguration verfügte es über einen Hauptsaal mit 171 Plätzen und den James-Agee-Saal mit 78 Plätzen.
Das Kino schloss am 6. September 1990. Der letzte Film, der begann, war Aki Kaurismäkis 74-minütiger Ariel, und der letzte Film, der endete, war der fast zweistündige Jesus von Montreal. Der letzte Film im James Agee Room war Roger Stiglianos Fun Down There. Im November desselben Jahres wurde es als Kino für schwule Erwachsenenfilme wiedereröffnet. Einige Zeit später kehrte es zu seinen Arthouse-Wurzeln zurück und schloss dann am Montagabend, dem 2. September 1991, ein letztes Mal. Die letzten Filme waren Alex van Warmerdams niederländische Komödie Voyeur, der Dokumentarfilm Jimi Hendrix at the Isle of Wight, Ari Roussimofs Kriegsveteranen-Drama Shadows in the City und Francis Teris Horrorfilm Suckling. Der letzte Betreiber des Theaters war Nick Russo Nicolaou.