El edificio del 144 de Bleecker Street en Greenwich Village que acabaría albergando el Bleecker Street Cinema se construyó originalmente en 1832 como dos casas adosadas en el 144 y 146 de Bleecker Street. Plácido Mori convirtió el 144 en el restaurante Mori en 1883. Como escribió el historiador de la arquitectura Christopher Gray:
En algún momento, Mori se hizo amigo de un arquitecto novato, Raymond Hood, le dio una ficha de la casa y un apartamento en el piso de arriba y en 1920 le hizo diseñar una nueva fachada para el edificio que incluyera el 146 de Bleecker. Hood dotó al edificio de una hilera de columnas dóricas a lo largo de la primera planta, dinteles de imitación federal sobre las ventanas y un estudio en el ático retranqueado.
Mori cerró en 1937. El edificio permaneció desocupado hasta 1944, cuando organizaciones políticas y activistas, entre ellas Free World House, tuvieron allí su sede durante dos años. Poco después, el espacio se convirtió en el Restaurante Montparnasse. En 1959, el edificio era propiedad de la Universidad de Nueva York.
El cineasta y activista social Lionel Rogosin fundó en 1960 el Bleecker Street Cinema, con capacidad para 200 espectadores, con el fin de exhibir su controvertida película Come Back, Africa, de 1959. A principios de la década de 1960, el grupo de cineastas independientes The Film-Makers’ Cooperative, del que Rogosin era partidario, proyectaba allí películas experimentales a medianoche. Pronto el local se convirtió, en palabras del crítico e historiador cinematográfico James Hoberman, en una de las «tres casas de renacimiento clave»: El New Yorker, el Bleecker Street y el Thalia», en la ciudad de Nueva York durante las décadas de 1950 y 1960.
El crítico de cine Rudy Franchi, que en su momento fue director de programación del teatro, recordaba que el gato de la casa, Breathless (Sin aliento), llamado así por esa película de Godard, a menudo «se escapaba de la zona de oficinas y empezaba a trepar por la pantalla de cine. … A veces recibía un zumbido en el teléfono de la casa desde la cabina de proyección con el escueto mensaje ‘El gato está en la pantalla'». El gato del cine en el cierre de 1990 se llamaba Wim, en honor al director Wim Wenders.
Sid Geffen compró el cine en 1973 o 1974, y lo dirigió con su mujer, llamada entonces Jackie Raynal. Ese mismo año, Geffen compró el Carnegie Hall Cinema, alojado en el subsuelo de la famosa sala de música. El futuro cofundador de October Films y ejecutivo de los estudios United Artists, Bingham Ray, comenzó su carrera cinematográfica en 1981 como gerente y programador en el cine, y el veterano programador del Film Forum e historiador de cine Bruce Goldstein tuvo su primer trabajo en el teatro neoyorquino en los dos locales de Geffen. Geffen murió en 1986.
En 1990, su viuda, que por entonces se había vuelto a casar y se llamaba Jackie Raynal-Sarré, dijo que como Geffen no dejó testamento, se asoció con el promotor John Souto para comprar a los hijos de Geffen de un matrimonio anterior. Dijo además que Souto, después de alquilarle durante cuatro años por 160.000 dólares anuales, aumentó el alquiler a 275.000 dólares, más de lo que el teatro podía soportar. Tras una demanda y un proceso judicial, un juez ordenó a los dos copropietarios que pujaran por el edificio. «Llegamos con 3,3 millones de dólares y él con 3,4 millones», dijo Raynal-Sarré. En su configuración final, contaba con un auditorio principal de 171 butacas, y la sala James Agee de 78 asientos.
El teatro cerró el 6 de septiembre de 1990. La última película en comenzar fue Ariel, de Aki Kaurismäki, de 74 minutos, y la última en terminar fue Jesús de Montreal, de casi dos horas. La última película en la sala James Agee fue Fun Down There, de Roger Stigliano. En noviembre de ese año, se reabrió como cine gay para adultos. Poco después, volvió a sus raíces de cine de arte y ensayo y cerró por última vez la noche del lunes 2 de septiembre de 1991. Sus últimas películas fueron la comedia holandesa Voyeur, de Alex van Warmerdam; el documental Jimi Hendrix at the Isle of Wight; el drama sobre veteranos de guerra Shadows in the City, de Ari Roussimof; y la película de terror Suckling, de Francis Teri. El último operador del cine fue Nick Russo Nicolaou.