Bygningen på 144 Bleecker Street i Greenwich Village, som senere skulle huse Bleecker Street Cinema, blev oprindeligt bygget i 1832 som to rækkehuse på 144 og 146 Bleecker Street. Placido Mori byggede 144 om til restaurant Mori i 1883. Som arkitekturhistorikeren Christopher Gray skrev:
På et tidspunkt blev Mori venner med en nybegynder som arkitekt, Raymond Hood, gav ham en huslap og en lejlighed ovenpå og fik ham i 1920 til at tegne en ny facade til bygningen, så den også omfattede 146 Bleecker. Hood gav bygningerne en række doriske søjler på tværs af første sal, imiterede føderale overliggere over vinduerne og et tilbagelænet penthouse-studio.
Mori lukkede i 1937. Bygningen forblev ubeboet indtil 1944, hvor politiske og aktivistiske organisationer, herunder Free World House, havde hovedkvarter der i to år. Engang derefter blev lokalerne til Restaurant Montparnasse. I 1959 var bygningen ejet af New York University.
Filmskaberen og den sociale aktivist Lionel Rogosin grundlagde Bleecker Street Cinema med 200 pladser i 1960 for at kunne vise sin kontroversielle film Come Back, Africa fra 1959. I begyndelsen af 1960’erne viste gruppen af uafhængige filmmagere The Film-Makers’ Cooperative, som Rogosin var tilhænger af, eksperimentelle film der som midnatsforestillinger. Snart blev stedet, med filmkritiker og historiker James Hobermans ord, et af “tre vigtige revival houses”: The New Yorker, Bleecker Street og Thalia” i New York City i 1950’erne og 1960’erne.
Filmkritiker Rudy Franchi, der på et tidspunkt var teatrets programchef, husker, at husets kat, Breathless, opkaldt efter denne Godard-film, ofte “flygtede fra kontorområdet og begyndte at klatre op på filmlærredet”. … Nogle gange fik jeg et opkald på hustelefonen fra fremvisningsboksen med den korte besked: ‘Katten er på lærredet’.” Teaterkatten ved teatrets lukning i 1990 fik navnet Wim, efter instruktøren Wim Wenders.
Sid Geffen købte teatret i 1973 eller 1974 og drev det sammen med sin kone, der dengang hed Jackie Raynal. Samme år købte Geffen Carnegie Hall Cinema, som havde til huse under den berømte musikhal. Den fremtidige medstifter af October Films og United Artists-studiechef Bingham Ray begyndte sin filmkarriere i 1981 som manager og programmør i biografen, og den mangeårige Film Forum-programmør og filmhistoriker Bruce Goldstein fik sit første teaterjob i New York på Geffens to spillesteder. Geffen døde i 1986.
I 1990 fortalte hans enke, der på det tidspunkt var gift igen og hed Jackie Raynal-Sarré, at fordi Geffen ikke efterlod noget testamente, gik hun sammen med bygherren John Souto om at købe Geffens børn fra et tidligere ægteskab ud. Hun sagde endvidere, at Souto, efter at have lejet hende i fire år for 160.000 dollars om året, hævede lejen til 275.000 dollars, hvilket var mere end teatret kunne bære. Efter en retssag og en retssag beordrede en dommer de to medejere til at byde på bygningen. “Vi kom ind med 3,3 millioner dollars, og han kom ind med 3,4 millioner dollars,” sagde Raynal-Sarré. I sin endelige konfiguration havde teatret et hovedauditorium med 171 pladser og James Agee Room med 78 pladser.
Theatret lukkede den 6. september 1990. Den sidste film, der startede, var Aki Kaurismäkis 74 minutter lange Ariel, og den sidste film, der sluttede, var den næsten to timer lange Jesus fra Montreal. Den sidste film i James Agee Room var Roger Stiglianos Fun Down There. I november samme år var det genåbnet som en biograf for homoseksuelle voksenfilm. En tid efter vendte den tilbage til sine art-house-rødder og lukkede så en sidste gang mandag aften den 2. september 1991. Dens sidste film var Alex van Warmerdams hollandske komedie Voyeur, dokumentarfilmen Jimi Hendrix at the Isle of Wight, Ari Roussimofs krigsveteran-drama Shadows in the City og Francis Teris gyserfilm Suckling. Teatrets sidste operatør var Nick Russo Nicolaou.